Navigation olfactive : comment prendre des décisions avec un signal brisé

Olfactory navigation : how to make decisions using a sparse signal

• Auteur / Autrice : Nicola Rigolli
• Direction : Agnese Seminara, Nicodemo Magnoli
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Physique
• Date : Soutenance le 19/05/2022
• Etablissement(s) : Université Côte d'Azur en cotutelle avec Università degli studi (Gênes, Italie)
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences fondamentales et appliquées (Nice ; 2000-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut de Physique de Nice
• Jury : Président / Présidente : Riccardo Ferrando
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Agnese Seminara, Nicodemo Magnoli, Riccardo Ferrando, Antonio Celani, Greg J. Stephens, Claire Wyart, Médéric Argentina
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Antonio Celani, Greg J. Stephens

Mots clés

Mots clés contrôlés

Turbulence

Perception olfactive

Odorat

Mots clés libres

Navigation

Olfaction

Turbulence

Résumé

Tous les organismes vivants sont entourés de fluides, air ou eau, qui créent des paysages sensoriels uniques. Par exemple, les signaux chimiques se dispersent dans le fluide par diffusion et advection et lorsque l'écoulement est turbulent, la concentration d'odeurs se décompose en filaments et en taches discrètes d'intensité variable. Dans ma thèse, je me suis concentré sur la navigation olfactive dans des environnements turbulents et j'ai cherché de comprendre comment les organismes surmontent les incertitudes pour prendre des décisions. J'ai développé des simulations numériques (DNS) tridimensionnelles d'un écoulement turbulent dans un canal afin de recréer un environnement réaliste pour la recherche olfactive. J'ai réalisé ces simulations en personnalisant un open-source software appelé Nek5000, qui résout les équations de Navier-Stokes pour le champ de vitesse et l'équation d'advection-diffusion, qui régule l'évolution de l'odeur (scalaire passif) dans un fluide. Après avoir généré de grands ensembles de données de dynamique des fluides sur l'évolution des odeurs dans un canal, j'ai analysé quelles caractéristiques du signal olfactif sont les plus pertinentes pour localiser la source de l'odeur. Étonnamment, non seulement le signal, mais aussi son absence peut être informative pour déduire la distance de la source de l'odeur. En utilisant des algorithmes de Reinforcment Learning, j'ai montré que l'intensité de la concentration d'odeur est une mesure informative, mais que la dynamique temporelle du signal permet des prédictions robustes dans différentes conditions et à différentes distances de la source. Ces résultats théoriques suggèrent qu'il est avantageux sur le plan informatique de mesurer à la fois l'intensité et la dynamique de l'odeur. J'ai analysé un ensemble d'enregistrements neuronaux de souris éveillées, démontrant qu'elles sont bien capables de stocker les deux quantités, et que la représentation neuronale dépend du flux sous-jacent. J'ai alors considéré le problème de la navigation jusqu'à la source de l'odeur turbulente. Bien que les animaux (par exemple les papillons de nuit et les crustacés) effectuent cette tâche de manière robuste, les algorithmes qu'ils utilisent ne sont pas compris. J'ai modélisé la navigation olfactive en utilisant le cadre des Partially Observable Markov Decision Processes (POMDP) et j'ai proposé une théorie normative pour expliquer l'alternance entre renifler dans l'air et renifler le sol, typique des mammifères comme les rongeurs et les chiens. L'alternance découle de la physique des fluides, prescrivant que l'odeur près du sol est plus continue que dans l'air, mais reste relativement proche de la source. En revanche, au niveau du nez, l'odeur est transportée rapidement loin de la source, mais est plus bruyante et intermittente. Un agent recherchant la source de l'odeur doit donc renifler l'air lorsqu'il est loin de la source pour augmenter ses chances de détecter l'odeur. Une fois que l'agent a localisé le panache d'odeur, il doit continuer la recherche en reniflant le sol où la piste est moins intermittente. Le moment exact de l'alternance découle de la Marginal Value Theory. Enfin, le comportement communément observé chez les organismes recherchant une source d'odeur, procédant en cast et surge émerge spontanément de ce cadre computationnel.

All living organisms are surrounded by fluids, either air or water, which create unique sensory landscapes. For example, chemical signals disperse in the flow by diffusion and advection and when the flow is turbulent odor concentration breaks up in filaments and discrete patches of varying intensity. In my thesis I focused on olfactory navigation in turbulent environments and I aimed at understanding how organisms overcome uncertainties to make decisions. I developed three-dimensional direct numerical simulation of a turbulent channel flow to recreate a realistic environment for olfactory search. I realized these state of the art simulations by customizing an open software called Nek5000, which solves the Navier-Stokes equations for the velocity field and the advection-diffusion equation, which regulates the evolution of the odor (passive scalar) in a fluid. After generating large fluid dynamics datasets of odorant evolution in a channel, I analyzed which features of the olfactory signal are more relevant to locate the odor source. Surprisingly, not only the signal, but also its absence can be informative to infer the distance from the odor source. Using supervised learning algorithms I showed that the intensity of odor concentration is an informative measure, but that the temporal dynamics of the signal allow robust predictions in different conditions and at different ranges from the source. These theoretical results suggest that it is computationally advantageous to measure both odor intensity and timing. I analyzed a set of neural recording from awake mice, demonstrating that they are indeed able to store both quantities, and that the neural representation depends on the underlying flow. I then considered the problem of navigating to the source of the turbulent odor. Although animals (for example moths and crustaceans) robustly perform this task, the algorithms they use are not understood. I modeled olfactory navigation using the framework of Partially Observable Markov Decision Processes (POMDP) and I proposed a normative theory to explain the alternation between sniffing in the air and sniffing the ground, typical of mammals like rodents and dogs. Alternation stems from the physics of fluids, prescribing that odor near the ground is more continuous than up in the air, but remains relatively close to the source. In contrast, at nose level the odor is transported quickly away from the source, but is more noisy and intermittent. An agent searching for the odor source should thus sniff in the air when it is far from the source to increase its chances of detecting the odor. Once the agent localizes the odor plume, it should continue the search sniffing the ground where the trail is less intermittent. The exact timing for alternation stems from marginal value theory. Finally, the commonly observed behavior of searchers proceeding in casts and surges emerges from this computational framework, and alternation naturally complements this dynamics to ensure optimal exploration.