Rôle du cervelet dans l’apprentissage du chant chez l’oiseau

Role of the cerebellum in avian song learning

• Auteur / Autrice : Roman Ursu
• Direction : Arthur Leblois
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Neurosciences
• Date : Soutenance le 08/12/2022
• Etablissement(s) : Bordeaux
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la vie et de la santé (Talence, Gironde ; 1993-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut des Maladies Neurodégénératives
• Jury : Président / Présidente : David Di Gregorio
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : David Di Gregorio, Daniela Popa, Nicolas Giret, Christelle Rochefort, Annemie Van der Linden
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Daniela Popa, Nicolas Giret

Mots clés

Mots clés contrôlés

Cellules animales

Électrophysiologie

Cervelet

Chant des oiseaux

Apprentissage perceptif

Mots clés libres

Apprentissage sensorimoteur

Oiseau chanteur

Cervelet

Electrophysiologie

Comportement

Sensorimotor learning

Birdsong

Cerebellum

Electrophysiology

Behaviour

Résumé

Le cervelet est important pour l’apprentissage sensorimoteur. Cette structure intervient dans la correction en temps réel des erreurs du mouvement, la coordination et l’ajustement temporel des actions motrices. La coordination et la plasticité du temps d’activation musculaires sont importantes pour l’acquisition et la production de la parole. Les difficultés des patients cérébelleux de perception et production de la parole ainsi que l’activation du cervelet pendant la production de la parole suggèrent un rôle du cervelet dans ce comportement. Un modèle animal pour la production de vocalisations est l’oiseau chanteur. Ces oiseaux ont un circuit neuronal dédié à l’apprentissage et la production du chant. Le chant est appris à l’état juvénile et reste stable au cours de la vie adulte. Cette stabilité du chant nécessite la présence d’un retour auditif non perturbé. Les oiseaux rendus sourds voient leur chant se dégrader fortement et la perturbation du retour auditif chez les oiseaux sains induit des modifications réversibles des propriétés temporelles du chant. Le cervelet est fonctionnellement connecté au circuit du chant et joue un rôle dans l’apprentissage des propriétés temporelles du chant au stade juvénile. Quel serait le rôle du cervelet dans la production des vocalisations adultes? Le cervelet pourrait comparer le retour auditif attendu au retour auditif réel pendant le chant pour mettre à jour un éventuel modèle interne relatif au chant. Le cervelet pourrait aussi participer à l’ajustement des durées des éléments du chant.Pour cela, nous étudions la modulation de l’activité du cervelet pendant le chant et la représentation motrice et auditive du chant dans le cervelet. Nous avons enregistré l’activité neuronale pendant le chant avec et sans perturbation auditive ainsi que pendant des stimulations auditives passives. La perturbation du retour auditif pendant le chant se faisant pour mettre en évidence une éventuelle représentation du retour auditif inattendu dans le cervelet. Nous avons également effectué des lésions des structures de sortie du cervelet pour étudier l’effet du cervelet sur la plasticité des propriétés temporelle du chant adulte.Nous avons découvert que les neurones du lobule IV modulent leur activité pendant la production du chant mais beaucoup moins pendant l’écoute passive du chant ce qui suggère un rôle moteur de ce lobule. De plus, la modulation de l’activité du lobule IV pendant le chant n’est pas affectée par la perturbation du retour auditif. Cependant, les neurones du lobule V modulent leur activité pendant le chant et pendant l’écoute passive. Certains de ces neurones sont modulés similairement pendant le chant et pendant l’écoute passive du chant. L’activité de ce lobule est aussi modulée par la perturbation du retour auditif mais ces modulations peuvent s’expliquer par les réponses passives aux stimuli auditifs. Ceci suggère un rôle sensoriel pour ce lobule. En fin, nous avons constaté une corrélation entre l’activité neuronale et la durée des éléments du chant ce qui suggère un rôle du cervelet dans le contrôle des propriétés temporelles du chant.Nous avons aussi découvert que la plasticité de la durée des éléments du chant peut s’induire par la déformation de l’amplitude du chant produit et/ou par le décalage dans le temps de l’initiation de l'élément du chant. En fin, la lésion des structures de sortie du cervelet latéral n’affecte pas la capacité à modifier la durée des éléments du chant sous l’effet de la perturbation du retour auditif mais semble ralentir la dynamique de retour aux durées initiales.Au cours de ce travail, nous avons trouvé une représentation du chant dans le cervelet des oiseaux chanteurs. Nos données suggèrent que le cervelet latéral interviendrait dans la dynamique de retour après induction de la plasticité dans les éléments du chant. Ce travail apporte des indices supplémentaires pour un rôle du cervelet dans la production de vocalisations.

The cerebellum is important for sensorimotor learning. This structure is involved in real-time correction of movement errors, coordination and temporal adjustment of motor actions. Coordination of muscles and plasticity of muscle activation time are important for the acquisition and production of speech. The difficulties of cerebellar patients for speech perception and production as well as the activation of the cerebellum during speech production suggest a role of the cerebellum in this behavior. An animal model for producing vocalizations is the songbird. These birds have a neural circuit dedicated to song production and learning. The song is learned in the juvenile stage and remains stable during adult life. This stability of singing requires the presence of undistorted auditory feedback. The song of deafened birds deteriorates sharply and the distortion of auditory feedback in healthy birds induces reversible changes in the temporal properties of song. The cerebellum is functionally connected to the song circuitry and plays a role in learning the temporal features of song in the juvenile stage. What would be the role of the cerebellum in the production of adult vocalizations? The cerebellum could compare the expected auditory feedback to the actual auditory feedback during singing to update a possible internal model relating to singing. The cerebellum could also participate in adjusting the duration of song elements.For this, we study the modulation of the activity of the cerebellum during singing and look for motor and auditory representation of singing in the cerebellum. We recorded neural activity during singing with and without auditory distortion as well as during passive auditory stimulation. The distortion of auditory feedback during singing is done to unveil a possible representation of unexpected auditory feedback in the cerebellum. We also performed lesions of the cerebellar output structures to study the effect of the cerebellum on the plasticity of the temporal features of adult song.We discovered that the neurons of lobule IV modulate their activity during song production but much less during passive song listening, suggesting a motor role of this lobule. Moreover, the modulation of lobule IV activity during singing is not affected by the distortion of auditory feedback. However, lobule V neurons modulate their activity during singing and during passive listening. Some of these neurons are modulated similarly during singing and during passive listening to song. The activity of this lobule is also modulated by the distorted auditory feedback, but these modulations can be explained by passive responses to auditory stimuli. This suggests a sensory role for this lobule. Finally, we found a correlation between neuronal activity and the duration of song elements, which suggests a role of the cerebellum in controlling the temporal features of song.We also discovered that the plasticity of the duration of the song elements can be induced by the distortion of the amplitude of the song produced and/or by the time shift of the initiation of the song element. Finally, the lesion of the output structures of the lateral cerebellum does not affect the capacity to modify the duration of the elements of the song under the effect of distorted auditory feedback but seems to slow down the dynamics of return to the initial durations.During this work, we found a representation of song in the cerebellum of songbirds. Our data suggest that the lateral cerebellum may be involved in feedback dynamics after induction of plasticity in song elements. This work provides additional clues for a role of the cerebellum in the production of vocalizations.