Physical aspects of fish locomotion : an experimental study of intermittent swimming and pair interaction

Aspects physiques de la locomotion aquatique : étude expérimentale de la nage intermittente et des interactions de paire chez les poissons

• Auteur / Autrice : Bill François
• Direction : Benjamin Thiria, Frédéric Lechenault, Ramiro Godoy Diana
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Physique
• Date : Soutenance le 30/03/2021
• Etablissement(s) : Université Paris Cité
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Physique en Île-de-France (Paris ; 2014-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Physique et mécanique des milieux hétérogènes (Paris ; 1997-....)
• Jury : Président / Présidente : Vincent Fourcassié
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Vincent Fourcassié, Clément Sire, Ulrike Müller, Valentina Di Santo
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Clément Sire, Ulrike Müller

Mots clés

Mots clés contrôlés

Biomécanique

Nage animale

Hydrodynamique

Poissons -- Locomotion

Locomotion

Animaux aquatiques

Mots clés libres

Locomotion aquatique

Nage intermittente

Mouvement collectif

Hydrodynamique

Poissons

Nage animale

Aquatic locomotion

Intermittent swimming

Collective motion

Hydrodynamics

Fish

Animal locomotion

Résumé

L’étude de la locomotion des organismes aquatiques se situe à l’interface entre la physiologie, l’éthologie, la mécanique des fluides et celle du solide. La nage intermittente est une stratégie de nage employée par de nombreuses espèces. Elle se caractérise par une alternance de phases de nage active (ondulations), suivies de phases passives où le poisson se laisse glisser sans action. Ce type de nage a été largement étudié et interprété en tant que mécanisme d’économie d’énergie lors de la nage rapide des espèces de poissons de grande taille. Cependant, les espèces de petite taille emploient ce mécanisme à vitesse de croisières, et les causes sensorielles et comportementales de cette stratégie de nage n’ont pas été élucidées. L’objectif principal de cette thèse est de fournir une meilleure compréhension de la nage intermittente, d’un point de vue comportemental et dynamique, au travers de plusieurs expériences modèles, et de modélisations, en étudiant à la fois les aspects hydrodynamiques, statistiques et comportementaux. Nous cherchons à caractériser la dynamique de la nage intermittente pour les poissons de petite taille afin d’en comprendre les causes, et le rôle dans la nage collective et les stratégies d’exploration. Ce travail s’inscrit dans la continuité de notre étude préliminaire de l’évolution des caractéristiques cinématiques de la nage intermittente avec la vitesse. Dans un tunnel hydrodynamique permettant d’imposer leur vitesse de nage, les tétras que nous avions étudiés (Hemigrammus bleheri) utilisent la même allure de nage intermittente a toutes les vitesses, et adaptent leur vitesse en modifiant le ratio de temps passé en phase active (« burst ») ou passive (« coast ») au sein de cycles dont la durée reste la même. Nous avons étudié l’ontogénèse de cette nage intermittente, et son évolution au cours de la vie du poisson, pour comprendre comment les paramètres de la nage évoluent avec l’âge et la taille du poisson. Nous avons utilisé pour cela des poissons-zèbres (Danio rerio), suivis au cours de leur croissance de 7 a 160 jours post-fécondation, filmés à la camera rapide en nage libre individuelle. Nous avons développé des dispositifs expérimentaux et des protocoles pour acquérir un large échantillon de données statistiques. Nous avons traité et analysé les images et développé un modèle mécanique pour déduire l’énergie élastique et les efforts de courbure à partir des déformations du corps du poisson. Nous avons mis en évidence une transition dans la cinématique de nage à 21 jours, caractérisée par l’émergence de variations de vitesses lors desquelles le poisson est capable de faire varier le ratio entre phases de ‘burst’ et de ‘coast’ lors du cycle de nage, pour atteindre une gamme plus large de vitesses. La distribution de vitesses et les comportements d’exploration présentent aussi une transition au même âge, qui correspond à la transition entre les stades larvaire et juvénile, et à un changement de régime hydrodynamique. Nous avons ensuite étudié le lien entre cinématique de nage, taille du poisson et mouvement collectif pour l’interaction entre deux poisons. Ces expériences furent réalisées au laboratoire de Friday Harbor (Université du Washington). Nous avons analysé l’effet de la taille des poissons sur leur cohésion, l’adaptation de leur vitesse et de leur trajectoire, et la prise de décision dans la nage collective, en utilisant comme modèle la « Shiner perch » (Cymatogaster aggregata). Nous avons déterminé l’effet de la différence de taille sur la cohésion et la coordination des mouvements de nage des poissons, ainsi que sur le leadership, défini comme l’initiative des mouvements de nage.

Fish locomotion biomechanics is a field at the interface of physiology, fluid and solid mechanics, and behavioral biology. Intermittent swimming is a widely used swimming strategy of many species that is characterized by sequences consisting of an “active” undulatory swimming phase directly followed by a passive “coast” phase. Whereas they have been well understood as an energy-saving mechanism for big fish like cod, the sensory, neural and behavioral causes underlying these two-step sequences have not been disentangled in smaller species yet. This work’s main objective is to provide a better understanding of fish intermittent swimming behavior and dynamics, in both individual and collective swimming, by direct experimental measurements, using multiple experiments and models gathering hydrodynamics, statistics and behavioral sciences. We aim to characterize the dynamics of intermittent swimming in small fish and unravel the underlying causes of this mechanism. Understanding intermittent swimming for a single fish will then help understand group locomotion, and fish exploratory behavior. We built upon preliminary observations of rednose tetra fish (Hemigrammus bleheri) whose swimming speed was forced in a water flume. We demonstrated that tetrafish use the same gait of intermittent, burst-and-coast swimming at all speeds, and modulate a unique intrinsic cycle to sustain the demanded speed by modifying the bursting to coasting ratio while maintaining the duration of the cycle constant. We thus investigated how this intermittent swimming behavior emerges and evolves during the life cycle of the fish. We developed experimental setups and protocols to get relevant statistical data, then we created image processing and data analyzing tools to analyze it. For this experiment we used zebrafish (Danio rerio) as a model species. We measured how the intermittent swimming kinematic parameters evolve during the growth and life of zebrafish, from 7 to 160 days post fertilization (dpf). Fish reared in fixed standard conditions were observed with high-speed video recordings, swimming alone. We extracted kinematic characteristics from tracked video recordings. We developed a mechanical model to derive bending energy and stress from the fish body deformations. We observed a sharp transition in swimming kinematics at 21 dpf, characterized by the onset of variation in swimming speeds, during which the fish becomes able to tune the ratio of burst duration to bout period of its burst and coast cycle to reach a broader range of speeds. From 21 dpf onwards, the fish changes its velocity by making several tail beats per burst, but the bout period remains constant at all speeds and all ages after the transition. The velocity distributions and exploratory behaviors exhibit a transition at the same age, which corresponds to the transition between larval and juvenile stages, and a change in hydrodynamic regimes. We also tackled the question of the link between swimming kinematics and collective motion for a pair of fish. We performed these experiments at the Friday arbor Laboratories (University of Washington, USA), to analyze the effect of fish size on cohesion, speed adaptation and leadership in the interaction of a pair of fish. We used shiner perch (Cymatogaster aggregata) as a model for these experiments. We measured the effect of differences of fish sizes within a fish pair on cohesion and coordination of their swimming behavior, and on leadership, defined as the initiative of swimming motions, during collective swimming phases. In all of these experiments, we addressed the study of the trajectory of the fish and its exploratory behavior, linked with the kinematics of intermittent swimming. Our results can shed a new light on largely understudied fish swimming behaviors and help the understanding of collective motion and intermittent swimming.