Régulations saisonnière et olfactive de la reproduction chez le campagnol terrestre (Arvicola terrestris)

Seasonal and olfactive regulations of the reproduction in fossorial water vole (Arvicola terrestris)

• Auteur / Autrice : Kévin Poissenot
• Direction : Matthieu Keller
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Sciences de la vie et de la santé
• Date : Soutenance le 15/12/2021
• Etablissement(s) : Tours
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Santé, Sciences Biologiques et Chimie du Vivant (Centre-Val de Loire ; 2012-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Physiologie de la Reproduction et des Comportements (Tours)
• Jury : Président / Présidente : Marlène Goubault-Body
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Virginie Lattard, Patricia Nagnan-Le Meillour
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Samuel Caro, Christophe Feron

Mots clés

Mots clés contrôlés

Hormones sexuelles

Épigénétique

Phéromones

Communication animale

Langage et odorat

Perception olfactive

Axe hypothalamohypophysaire

Reproduction (biologie) -- Régulation

Campagnol terrestre

Mots clés libres

Campagnol terrestre

Arvicola terrestris

Phéromone

Pullulation

Reproduction

Saisonnalité

Water vole

Arvicola terrestris

Pheromone

Outbreak

Reproduction

Seasonality

Résumé

Chez les mammifères, l'axe hypothalamo-hypophyso-gonadique (HHG) contrôle la fonction de reproduction. L'activité de l'axe HHG peut être modulé par différents facteurs externes à l'individus. En effet, les animaux vivant aux latitudes tempérées sont soumis des changements importants de leur environnement comme la durée du jour, la température ou les ressources alimentaires, au cours de l'année. En réponse à ces changements, de nombreuses espèces ont une activité sexuelle limitée à une période spécifique de l'année afin de synchroniser les naissances au moment le plus favorable. Les facteurs sociaux liés aux interactions que l'individu a tout au long de sa vie avec des congénères familiers ou étrangers jouent aussi un rôle important. Ainsi, chez de nombreux mammifères, et notamment les rongeurs, la communication olfactive est largement impliquée dans l'expression de comportements socio-sexuels. L'agressivité ou l'attraction du partenaire sexuel peuvent ainsi être déclenché par la détection de composés olfactifs, ou phéromones. L'objectif de ma thèse a donc été de caractériser l'implication des variations saisonnières de l'environnement et de l'olfaction dans la régulation de la fonction de reproduction chez l'écotype fouisseur du campagnol terrestre, Arvicola terrestris.Dans une première partie, nous avons étudié l'impact des variations environnementales sur la reproduction du campagnol terrestres. Pour cela, nous avons réalisé un suivi régulier de la physiologie du campagnol terrestre sur une période d'un an et demi. Ce suivi nous a montré l'existence d'un cycle annuel marqué de reproduction et de repos sexuel avec des femelles gestantes de février à octobre, et un arrêt de la reproduction en hiver. Ce cycle coïncide avec des régulations saisonnières le long de l'axe HHG chez les femelles et chez les mâles. Nous avons observé des changements saisonniers sur l'expression de deux neuropeptides hypothalamiques pouvant moduler l'activité de l'axe HHG : la kisspeptine et le RFRP3. Nous avons aussi observé des variations au niveau des glandes latérales (GL) sébacées sensibles aux stéroïdes sexuels, et enfin au niveau des organes reproducteurs. La photopériode est le principal indice environnemental utilisé par les espèces saisonnées pour synchroniser leur activité sexuelle. Nous avons évalué son implication, chez le campagnol terrestre, par une expérience mettant en œuvre des traitements photopériodiques artificiels sur des mâles hébergés en animalerie. Nous avons observé chez les mâles exposés à la photopériode longue, analogue aux conditions lumineuses estivales, une activité plus importante de l'axe reproducteur que chez ceux restés en photopériode courte, analogue aux conditions hivernales. Ces résultats soutiennent le caractère saisonné de la reproduction du campagnol terrestre. La photopériode est fortement impliquée dans les régulations de l'axe HHG. Cependant, l'impact de la photopériode pourrait être modulé par d'autres facteurs tels que la température ou les ressources alimentaires.Dans une seconde partie, nous avons étudié la communication olfactive du campagnol terrestre. Nous avons utilisé des tests de choix olfactifs pour évaluer les capacités de discrimination sexuelle de ces campagnols. La quantification des réponses d'investigation nous a indiqué que les campagnols sont capables de discriminer le sexe à partir de l'urine. Nous avons ensuite montré in vitro par imagerie calcique que les neurones du système olfactif principal et accessoire sont capables de répondre à une stimulation par des composés olfactifs volatils (COVs) retrouvés principalement chez le mâle. Enfin, lors de sessions de captures, nous avons évalué le pouvoir attractant de ces COVs via l'utilisation deux mélanges : le premier regroupant ceux identifiés dans l'urine et le second ceux provenant de sécrétions de GL. Ces tests de terrain, semblent montrer que les COVs de l'urine pourraient représenter un signal attractif pour les femelles campagnols.

In mammals, the hypothalamic-pituitary-gonadal (HPG) axis controls the reproductive function. The activity of the HPG axis can be modulated by different factors external to the individual. Indeed, animals living in temperate latitudes are subject to important changes in their environment such as day length, temperature, or food resources, during the year. In response to these changes, many species have a sexual activity limited to a specific time of the year in order to synchronize births at the most favorable time. These seasonal environmental variations are not the only factors that can modulate the activity of the HPG axis. Social factors related to the interactions that the individual has throughout its life with familiar or foreign conspecifics also play an important role. Thus, in many mammals, especially rodents, olfactory communication is largely involved in the expression of socio-sexual behaviors. Aggression or attraction to a sexual partner can be triggered by the detection of olfactory compounds, or pheromones. The objective of my thesis was therefore to characterize the involvement of seasonal environmental variations and olfaction in the regulation of the reproductive function in the fossorial ecotype of the water vole, Arvicola terrestris.In the first part, we studied the impact of environmental variations on the reproduction of the water vole. To do so, we regularly monitored the physiology of the water vole over a period of one and a half years. This monitoring allowed us to show the existence of a marked annual cycle of reproduction and sexual rest with pregnant females from February to October, and a stop of reproduction in winter. This cycle coincides with seasonal regulations along the HPG axis in females and males. We observed seasonal changes at the hypothalamic level in the expression of two neuropeptides that can modulate the activity of the HPG axis: kisspeptin and RFRP3. We also observed variations in the sebaceous lateral scent glands (LSGs) present on their flanks and which are sensitive to sex steroids, and finally in the reproductive organs. We then evaluated the implication of the main cue used by seasonal species to anticipate environmental changes and adapt their reproduction, the photoperiod, on the activity of the HPG axis in the water vole. To this end, we conducted an experiment using artificial photoperiod treatments on males captured in the field and then housed in an animal facility. We observed in males exposed to the long photoperiod, analogous to summer light conditions, a higher activity of the reproductive axis than in those exposed to the short photoperiod, analogous to winter conditions. These results support the seasonality of water vole reproduction. Photoperiod is strongly involved in the regulation of the HPG axis. However, a modulation of the impact of photoperiod by other factors such as temperature or food resources cannot be excluded.In a second part, we studied the olfactory communication of the water vole. We used olfactory choice tests to assess the sex discrimination abilities of these voles. Quantification of investigative responses indicated that voles are able to discriminate sex from urine, which does not appear to be the case from GLs. We then showed in vitro by calcium imaging that the neurons of the main and accessory olfactory system can respond to stimulation by volatile olfactory compounds (VOCs) found mainly in males. Finally, during capture sessions, we evaluated the attracting power of these VOCs using two mixtures: the first grouping those identified in urine and the second those coming from GL secretions. These field tests seem to show that the VOCs in urine could represent an attractive signal for female voles.