Apprentissage chez Physarum polycephalum : méthodes de quantification des comportements et conditions de mémorisation

Learning in Physarum polycephalum : quantification methods of behaviors and memorization conditions

• Auteur / Autrice : Aurele Boussard
• Direction : Audrey Dussutour, Alfonso Pérez-Escudero
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Ecologie, biodiversité et évolution
• Date : Soutenance le 15/10/2021
• Etablissement(s) : Toulouse 3
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences écologiques, vétérinaires, agronomiques et bioingénieries (Toulouse)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Centre de Recherches sur la Cognition Animale (Toulouse ; 2003-....)
• Jury : Président / Présidente : Noélie Davezac
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Marc Durand
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : José Halloy, Christelle Jozet-Alves

Mots clés

Mots clés contrôlés

Cognition animale

Physarum polycephalum

Mots clés libres

Cognition aneurale

Cognition basale

Cognition minimale

Physarum polycephalum

Analyse de time-lapse

Croissance et mouvement biologique en 2D

Aversivité

Mémoire

Adaptation

Habituation

Oscillations

Logiciel de quantification

Aneural cognition

Basal cognition

Minimal cognition

Physarum polycephalum

Time-lapse analysis

2D biological growth and motion

Aversivity

Memory

Adaptation

Habituation

Oscillations

Quantification software

Résumé

Lorsqu'ils ne peuvent pas être décrits par le langage, les concepts comme l'intelligence, la cognition ou l'apprentissage ne peuvent se manifester qu'à travers les comportements. L'éthologie est le domaine d'étude des comportements des animaux. Ce travail a la particularité d'utiliser cette approche pour étudier un organisme unicellulaire. Qu'un comportement soit effectué par un organisme unicellulaire ou un animal, on s'attend à ce qu'il soit régi par des processus biologiques. Cette dépendance des comportements -tels que nous les définissons- aux processus biologiques nous amène à poser la question des éléments nécessaires et suffisants à la vie. Les êtres vivants possèdent tous un ensemble de capacités leur permettant de répondre à des contraintes environnementales variables. Aussi universelles soient-elles, nous considérons que ces capacités sont cognitives et nous les étudions chez les organismes les plus simples. Nous explorons en particulier le fonctionnement d'un Myxomycète unicellulaire : Physarum polycephalum. Après avoir exposé ses principales caractéristiques morphologiques et physiologiques, nous présentons certaines de ces capacités que nous appelons cognitives. Cette thèse a pour objectif de mieux comprendre une capacité en particulier : l'habituation. Nous avons étudié son fonctionnement, découvert de nouvelles manières de la détecter et de nouvelles situations où l'observer. Dans le premier chapitre, nous illustrons la variabilité comportementale dont fait preuve cet organisme dans différents contextes chimiotactiques. Lorsqu'il est directement sur un substrat contenant du chlorure de sodium (NaCl) une substance aversive, P. polycephalum produit une réponse comportementale caractéristique : il se de´place lentement et tente de minimiser sa surface de contact avec le substrat. Dans le second chapitre nous avons étudié des situations dans lesquelles cette réponse comportementale caractéristique de l'aversion au NaCl diminue. C'est le cas lorsque P. polycephalum est exposé à un substrat aversif de façon répétée, et nous appelons ce phénomène : habituation. Après avoir mis au point un nouveau protocole provoquant ce phénomène, nous avons observé pour la première fois que la mémoire de l'habituation était conservée lors d'une phase desséchée et immobile -dite de dormance. Enfin, nous avons découvert un lien entre le degré d'habituation des individus et leur contenu interne en sodium (le cation du couple NaCl auquel ils sont habitués). Cela nous a mené à chercher à manipuler ce contenu interne. La dernière expérience de ce chapitre démontre qu'il suffit de déposer de l'eau contenant du NaCl sur les cellules pour provoquer le comportement caractéristique de l'habituation. Le troisième chapitre porte sur l'une des caractéristiques les plus surprenantes de cette cellule : sa capacité à produire un flux intracytoplasmique oscillant. P. polycephalum présente plusieurs systèmes oscillatoires qui interagissent les uns avec les autres. Même si ces systèmes émergent de processus physico-chimiques propres à la cellule, ils sont impactés par l'environnement de celle-ci. D'une part, la modification des phénomènes oscillatoires par l'environnement peut être un moyen pour la cellule de mesurer celui-ci. D'autre part, les interactions entre systèmes oscillatoires peuvent être un moyen pour la cellule de traiter une information et d'y répondre de manière pertinente. Plus particulièrement, nous explorons la manière avec laquelle ces systèmes pourraient expliquer un phénomène d'apprentissage comme l'habituation. Dans le quatrième et dernier chapitre, nous rassemblons les méthodes objectives et répétables que nous avons utilisées pour étudier les comportements de P. polycephalum au sein d'un logiciel ouvert et simple d'utilisation. Ce logiciel est conçu pour fonctionner dans des conditions variées: de l'étude de la croissance de colonies de bactéries aux caractéristiques oscillatoires du flux intracytoplasmique de P. polycephalum.

When they cannot be described through language, concepts like intelligence, cognition or learning can only manifest through behavior. Ethology is the field of study of animal behavior. This work has the particularity of using this approach to study a unicellular organism. Whether a behavior is carried out by a single-celled organism or an animal, it is expected to be governed by biological processes. This dependence of behaviors - as we define them - on biological processes leads us to ask the question of the necessary and sufficient elements for life. Living beings all possess a set of capacities that allow them to respond to variable environmental constraints. As universal as they are, we consider that these capacities are cognitive and we study them in the simplest organisms. We explore the functioning of a unicellular Myxomycete: Physarum polycephalum. After having exposed its main morphological and physiological characteristics, we present some capacities that we call cognitive. This thesis aims at better understanding one particular capacity named habituation. We have studied how it works, discovered new ways to detect it and new situations in which to observe it. In the first chapter, we illustrate the behavioral variability exhibited by this organism in different chemotactic contexts. When directly on a substrate containing the aversive substance sodium chloride (NaCl), P. polycephalum produces a characteristic behavioral response: it moves slowly and attempts to minimize its surface area in contact with the substrate. In the second chapter, we studied situations in which this characteristic behavioral response of aversion to NaCl decreases. This is the case when P. polycephalum is repeatedly exposed to an aversive substrate, and we call this phenomenon: habituation. After developing a new protocol to induce this phenomenon, we observed for the first time that the memory of habituation was retained during a dry and immobile phase - a dormant phase. Finally, we discovered a link between the degree of habituation of individuals and their internal sodium content (the cation of the NaCl couple to which they are habituated). This led us to seek to manipulate this internal content. The last experiment in this chapter demonstrates that depositing water containing NaCl directly on the cells is sufficient to induce the typical behavior of habituation. The third chapter focuses on one of the most surprising features of this cell: its ability to produce an oscillatory intracytoplasmic flow. P. polycephalum exhibits several oscillatory systems that interact with each other. Even if these systems emerge from physico-chemical processes specific to the cell, they are impacted by the environment of the cell. On the one hand, the modification of oscillatory phenomena by the environment can be a way for the cell to measure it. On the other hand, the interactions between oscillatory systems can be a way for the cell to process information and to respond to it in a relevant way. In particular, we explore how these systems could explain a learning phenomenon like habituation. In the fourth and final chapter, we bring together all objective and repeatable methods we have used to study the behaviors of P. polycephalum into an open and easy-to-use software. This software is designed to operate under a variety of conditions: from the study of the growth of bacterial colonies to the oscillatory characteristics of the intracytoplasmic flow of P. polycephalum.