Systématique, origine et diversification des coccinelles sud-américaine Eriopis (Coleoptera, Coccinellidae) élucidante pour muséomique

Systematics, Origin and Diversification of the South American Ladybird Beetle Eriopis (Coleoptera, Coccinellidae) Elucidated by Museomics

Sistemática, Origen y Diversificación de las Mariquitas Sudamericanas Eriopis (Coleoptera, Coccinellidae) Dilucidados a través de Museómica

• Auteur / Autrice : Karen Salazar
• Direction : Guillaume Achaz, Romain Nattier
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Biologie évolutive
• Date : Soutenance le 10/12/2021
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la nature et de l'Homme - Évolution et écologie (Paris ; 1995-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Institut de systématique, évolution, biodiversité (Paris ; 2009-....)
• Jury : Président / Présidente : Violaine Llaurens
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Clio Der Sarkissian
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Stanislaw Adam Slipinski, Emmanuel Toussaint

Mots clés

Mots clés contrôlés

Séquençage à haut débit

Biodiversité

Sciences naturelles -- Classification

Andes (région)

Coccinelles

Phylogénie

Mots clés libres

Taxonomie

Muséomique

Phylogénie

Mitogénomes

NGS

Coleoptera

Taxonomy

Museomics

Phylogeny

Mitogenome

NGS

Coleoptera

Taxonomía

Evolución

Mitogenoma

Secuenciación de ADN de alto rendimiento

Filogenia

Résumé

En Amérique du Sud, on pense que le soulèvement de la Cordillère des Andes a été un facteur important qui a modifié le processus de divergence des populations qui a finalement conduit à la spéciation. Des études antérieures ont montré des résultats contrastés, où certaines lignées andines se sont diversifiées très tôt au cours de la période de soulèvement intense du Mio-Pliocène. En revanche, d'autres lignées se sont diversifiées plus tard au Pléistocène, pendant les glaciations du Quaternaire, qui sont autres promoteurs supposés de la diversification. L'objectif principal de ma thèse est de tester l'influence relative du soulèvement intense du Mio-Pliocène et des cycles glaciaires du Pléistocène sur la diversification d'un groupe d'insectes. Je me suis concentré sur le genre sud-américain de coccinelles Eriopis (Coleoptera, Coccinellidae). Ce genre compte 23 espèces décrites réparties sur la chaîne des Andes qui s'étend du Venezuela à la Patagonie et comprend les îles chiliennes du Pacifique et le sud-est de l'Amérique du Sud. Les espèces présentes dans les Andes sont endémiques à des zones géographiques spécifiques et sont restreintes aux écosystèmes de haute montagne. En dehors des Andes, seules quelques-unes vivent à basse altitude et ont une distribution spatiale plus large. En raison de leur large distribution, les Eriopis constituent un groupe biologique pertinent pour tester si les changements climatiques et/ou l'orogenèse ont eu un impact sur le taux de diversification des espèces d'insectes. Pour tester les deux hypothèses concurrentes, j'ai reconstruit l'histoire évolutive des Eriopis sur la base des données génomiques de spécimens déposés dans différentes collections d'histoire naturelle. La révision taxonomique basée sur les spécimens types et plusieurs autres spécimens, soutenue par les caractères morphologiques, soutient que la diversité de ce genre est plus grande que celle reconnue auparavant. J'ai ajouté de nouvelles revalidations pour quatre espèces et sept nouvelles. Ainsi, 36 espèces pourraient maintenant appartenir à Eriopis, plaçant ce genre endémique comme l'un des plus diversifiés parmi les genres de coccinelles d'Amérique du Sud. J'ai utilisé une méthode de séquençage à haut débit et un large échantillon de spécimens de musée âgés de 1 à 186 ans avant l'extraction de l'ADN. Charles Darwin a collecté les spécimens les plus anciens lors de son voyage en Amérique du Sud. Nous avons sectionné les spécimens couvrant la quasi-totalité de la distribution géographique de ce genre, incluant de nombreux types nomenclaturaux pour réaliser la première phylogénie des espèces d'Eriopis. La muséomique a démontré la possibilité d'obtenir des informations génétiques à partir de ces vieux spécimens. J'ai récupéré des mitogénomes complets et plusieurs gènes nucléaires, même dans les échantillons les plus anciens. J'ai effectué une analyse comparative de l'organisation du génome mitochondrial entre les espèces. Ces génomes ont une longueur comprise entre 16959 et 19574 pb, sont caractérisés par un grand espaceur intergénique, mais non exclusif, entre le ARN de transfert tRNAile et le tRNAgln, et certaines espèces présentent une inversion du tRNAile. Mes travaux de muséomique soulignent l'importance des collections d'histoire naturelle comme source d'information génétique. L'analyse bayésienne de calibration temporelle a indiqué que ce genre a divergé au milieu du Miocène vers 16 Ma (9,67–23,66 Ma à 95 % HPD) ou 9,0 Ma (2,92–37,51 Ma à 95 % HPD), selon chaque méthode de calibration utilisée. Après le milieu du Miocène, deux clades importants ont divergé du clade principal. La diversification des deux clades s'est poursuivie après les derniers 3,0 Ma, la diversification la plus rapide et la plus récente ayant eu lieu après 1,0 Ma. La reconstruction de scénarios biogéographiques suggère que les Andes centrales étaient probablement le centre d'origine de ce genre de coccinelles. La plupart des lignées ont divergé [...]

In South America, the uplift of the Andes Cordillera is a significant factor that altered the process of population divergence that ultimately led to speciation. Previous studies have shown contrasting results, where some Andean lineages have diversified early on during the Mio-Pliocene intense uplift period. In contrast, others diversified later in the Pleistocene during the Quaternary climate oscillations, which is another postulated promoter of diversification. The main objective of my thesis is to identify the relative influence of the Mio-Pliocene intense mountain uplift and the Pleistocene glacial cycles on the diversification of an insect group. I focused on the South American genus of ladybird beetles Eriopis (Coleoptera, Coccinellidae). This genus has 23 described species distributed on the Andean Mountains chain that spans from Venezuela to Patagonia and includes the Chilean Pacific Islands and South-East South America. The Andean species are endemic to specific geographic areas and are restricted to high mountain ecosystems. Only a few live at low altitudes and have wider spatial distribution outside the Andes. For the broad geographical and altitudinal distribution, Eriopis constitute a relevant group to test whether climate changes and/or orogenesis have impacted the diversification rate of insect species. To test for the two competing hypotheses, I have reconstructed the evolutionary history of Eriopis based on the genomic data of specimens deposited in different Natural History Collections. The taxonomic revision based on the type specimens and several other specimens, supported by the morphological characters, supports that the diversity of this genus is larger than recognized before. I added new revalidations for four species and seven new ones. Now 36 species could belong to Eriopis, thus placing this endemic genus as one of the most diverse among genera of the South American ladybird beetles. I used a high-throughput sequencing method and a broad sample of museum specimens aged 1 to 186 years before DNA extraction. Charles Darwin collected the oldest specimens during his travel to South America. We sectioned the specimens covering almost the entire geographical distribution of this genus, including many nomenclatural types to perform the first species phylogeny of Eriopis. The museomics demonstrated the feasibility of obtaining genetic information from these old specimens. I recovered complete mitogenomes and several nuclear genes, even in the oldest samples. I performed a comparative analysis of the mitochondrial genome organization among the species. These genomes have between 16,959 and 19,574 bp in length, are characterized by a large but no exclusive large intergenic spacer between tRNAile and tRNAgln, and some present species inversion of the tRNAile. My museomics work stresses the importance of Natural History Collections as a source of genetic information. The phylogenetic analysis recovered Eriopis as a monophyletic group. The Bayesian temporal calibration analysis indicated that this genus diverged in the mid-Miocene around 16 Ma (Millions of years ago) (9.67–23.66 Ma at 95 % HPD) or 9.0 Ma (2.92–37.51 Ma at 95 % HPD), depending on each calibration method used. After the middle of the Miocene, two significant clades diverged from the main clade. Further diversification of both clades occurred after the last 3.0 Ma, with the most rapid and recent diversification occurring after 1.0 Ma. The reconstruction of biogeographic scenarios suggests that the Central Andes were probably the center of origin of this genus of ladybird beetles. Most lineages diverged in the highlands of the Central Andes, and few dispersed to the Northern and Southern Andes. The colonization of the lowlands to the eastern and western sides outside of the Andes occurred at least five times independently and two dispersal events occurred off the mainland to the Pacific islands. The estimated divergence times correlate with [...]

En Sudamérica, se ha pensado que el levantamiento de la Cordillera de los Andes fue un factor importante que alteró el proceso de divergencia de las poblaciones y que finalmente condujo a la especiación. Estudios previos han mostrado resultados contrastantes, donde algunos linajes andinos se diversificaron tempranamente durante el intenso período de levantamiento en el Mio-Plioceno. En cambio, otros linajes se diversificaron más tarde en el Pleistoceno durante las glaciaciones del Cuaternario, que son otros promotores de la diversificación postulados. El objetivo principal de mi tesis es comprobar la influencia relativa del levantamiento intenso del Mio-Plioceno y de los ciclos glaciares del Pleistoceno en la diversificación de un grupo de insectos. Me centré en el género sudamericano de mariquitas Eriopis (Coleoptera, Coccinellidae). Este género tiene 23 especies descritas distribuidas a lo largo de toda la cadena montañosa de los Andes, desde Venezuela hasta la Patagonia, e incluye también las islas chilenas del Pacífico y el sudeste de Sudamérica. Las especies que se encuentran en la cordillera de los Andes son endémicas de zonas geográficas específicas y están restringidas a los ecosistemas de alta montaña. Fuera de los Andes, sólo unas pocas viven en altitudes bajas y tienen una distribución espacial más amplia. Por su amplia distribución, los Eriopis constituyen un grupo biológico relevante para investigar si los cambios climáticos y/o la orogénesis han impactado en la tasa de diversificación de las especies de insectos a lo largo de los Andes. Para comprobar las dos hipótesis en liza, he reconstruido la historia evolutiva de Eriopis basándome en los datos genómicos de ejemplares depositados en diferentes Colecciones de Historia Natural. La revisión taxonómica basada en los especímenes tipo y en varios otros especímenes, apoyada por los caracteres morfológicos, soporta que la diversidad de este género es mayor de lo que se reconocía antes. He añadido nuevas revalidaciones para cuatro especies y siete nuevas. Por lo tanto, ahora 36 especies podrían pertenecer a Eriopis, colocando este género endémico como uno de los más diversos entre los géneros de los escarabajos mariquitas sudamericanos. Utilicé un método de secuenciación de alto rendimiento y una amplia muestra de especímenes de museo de entre 1 y 186 años antes de la extracción del ADN. Charles Darwin colectó los especímenes más antiguos examinados en su viaje a Sudamérica. Seleccionamos los especímenes cubriendo casi toda la distribución geográfica de este género e incluimos varios tipos nomenclaturales para realizar la primera filogenia de especies de Eriopis. La museómica demostró la viabilidad de obtener información genética de estos antiguos especímenes. Recuperé mitogenomas completos y varios genes nucleares, incluso en las muestras más antiguas. Realicé análisis comparativos de la organización del genoma mitocondrial entre las especies. Estos genomas tienen entre 16.959 y 19.574 pares de bases en longitud, se caracterizan por un espaciador intergénico grande pero no exclusivo entre el ARN de transferencia ARNtile y el ARNtgln, y algunos presentan inversión de especies el ARNtile. Mi trabajo de museómica destaca la importancia de las Colecciones de Historia Natural como fuente de información genética. El análisis filogenético evidenció a Eriopis como un grupo monofilético [...]