Déchiffrer les origines du sommeil lent et du sommeil paradoxal par une approche multimodale et intégrée de l'ordre des squamates

Decipher the origins of slow wave sleep and paradoxical sleep using a multimodal and integrative approach of the squamates order

• Auteur / Autrice : Baptiste Barrillot
• Direction : Paul-Antoine Libourel
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Neurosciences
• Date : Soutenance le 31/05/2021
• Etablissement(s) : Lyon
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Neurosciences et Cognition (NSCo) (Lyon)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Centre de Recherche en Neurosciences de Lyon (Bron ; Saint-Priest-en-Jarez ; 2011-....)
• Partenaire(s) de recherche : établissement opérateur d'inscription : Université Claude Bernard (Lyon ; 1971-....)
• Jury : Président / Présidente : Anne Didier
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Paul-Antoine Libourel, Markus Schmidt, Gilles Laurent, Gabrielle Girardeau, Anthony Herrel
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Markus Schmidt, Gilles Laurent

Mots clés

Mots clés contrôlés

Sommeil paradoxal

Évolution

Origines

Sommeil

Squamates

Mots clés libres

Sommeil

Lézard

Evolution

Phylogénie

Squamate

Pogona

Stellagama

Broadleysaurus

Sleep

Lizard

Evolution

Phylogeny

Squamate

Pogona

Stellagama

Broadleysaurus

Résumé

Le sommeil est présent dans l’ensemble du monde animal. Il a été identifié chez toutes les espèces étudiées à ce jour. Ce phénomène complexe et mystérieux a été divisé en deux états dans les années 50 – le sommeil paradoxal et le sommeil lent – chez l’humain et le chat. En se basant sur le phénotype physiologique unique de ces états, cette dualité a ensuite été identifiée chez tous les mammifères terrestres et les oiseaux étudiés. Cependant, leur origine évolutive reste incertaine. Longtemps envisagée comme étant uniquement présente chez les homéothermes, de récents travaux chez le lézard ont remis en question cette ancienne hypothèse en montrant l’existence de deux états électrophysiologiques distincts pendant le sommeil chez deux espèces de lézards (Salvator merianae & Pogona vitticeps). L’ordre des squamates (lézards et serpents), et plus largement des reptiles non-aviens, sont à une position clé d’un point de vue évolutif pour retracer l’origine des deux états de sommeil puisqu’il partage un ancêtre commun avec les mammifères et les oiseaux. De plus, ces deux états de sommeil identifiés chez les squamates ont révélé de fortes distinctions entre les deux espèces étudiées, mais plus important encore, avec le phénotype classique des états de sommeil mammalien. Dans ces travaux de thèse, nous discutons tout d’abord de l’importance ne pas chercher à calquer des caractéristiques du sommeil des mammifères chez des espèces qui ne sont pas nécessairement capable de l’exprimer. De plus, dans le but d’étendre notre compréhension de l’origine de ces deux états de sommeil, nous avons enregistré et caractérisé le sommeil de trois espèces différentes de squamates. Dans une première étude, nous apportons de nouvelles données sur le phénotype de sommeil du Pogona vitticeps, en mesurant l’évolution du tonus musculaire, de la fréquence cardiaque, l’ouverture des yeux, les mouvements du sommeil, couplés à l’enregistrement des potentiels de champs locaux. Mise à part une légère augmentation du nombre de mouvements oculaires, nous n’avons pas révélé de différences significatives des autres paramètres physiologiques mesurés entre les deux états de sommeil de cette espèce. De plus, nous avons décrit pour la première fois un comportement de fermeture unilatérale des yeux associée à une asymétrie de l’activité cérébrale. Cette découverte ouvre de nouvelles questions sur la nature même des ondes lentes chez les squamates ou sur la potentielle existence d’un sommeil unilatéral chez les squamates. Nous avons également caractérisé un autre Agamidae, une espèce sœur du Pogona vitticeps, l’agame étoilé, Stellagama stellio. Chez cette espèce, nous avons trouvé la même alternance de deux états de sommeil et la même rythmicité identifiées chez le Pogona vitticeps, suggérant une origine ancestrale dans le groupe des Agamidae. Enfin, nous nous sommes intéressés à un autre groupe de squamates jamais enregistré, les Scinciformata, via le Broadleysaurus major. Etonnamment, bien que cette espèce montre des signes comportementaux de sommeil, nous n’avons pas pu démontrer l’existence de deux états cérébraux distincts pendant leur sommeil. Cependant, elle présente une lente oscillation qui rappelle la rythmicité des Agamidae. Bien que ces travaux présentent certaines limites, en particulier relatif au nombre d’animaux étudiés, ils questionnent l’homologie entre les deux états de sommeil trouvés chez les Agamidae et le sommeil paradoxal et sommeil lent des mammifères. En effet, bien que deux états de cérébraux puissent co-exister pendant le sommeil chez les Agamidae et les Teidae, il semblerait que ce phénotype ne soit pas exprimé par tout l’ordre des squamates. De plus, les changements physiologiques associés au sommeil des mammifères semblent être moindres voire inexistants chez les squamates, suggérant que la.es fonction.s du sommeil, ainsi que la nature de ses états cérébraux, des squamates pourrai.en.t être différente.s de celle.s des mammifères.

Sleep is ubiquitous across the animal kingdom. It has been identified in every animal studied to this day. This complex and mysterious phenomenon have been divided in the 1950’s into two states – Rapid Eye Movements Sleep and Slow Wave Sleep – in humans and cats. Based on the unique physiological phenotype of those states, this duality has been identified in every land mammals and birds. However, their evolutionary origin remains unclear. For a long time thought to be only present in homeotherms, recent works on lizards challenged this old vision as two distinct electrophysiological sleep states were found into two different species of lizards (Salvator merianae & Pogona vitticeps). The squamates order (lizards and snakes), and more largely the non-avian reptiles, are at a key evolutionary position to trace the two sleep states origin, as they share a common ancestor with mammals and birds. Besides, the two brain states found in squamates during sleep revealed a strong distinction between the two species, but more importantly, with the classical mammalian sleep states phenotype. In this work, we first discuss the importance to stop looking for mammalian features of sleep states in species that are not necessarily able to express it. Moreover, in an attempt to further our understanding of the two sleep states origin and how sleep is expressed in squamates, we recorded and characterised sleep in three different species of squamates. In a first study, we provide a larger picture of the sleep phenotype of the Pogona Vitticeps, by measuring muscle tone, heart rate, eye closure, sleep body movements, in addition to telencephalic local field potential recordings. Notably, except a slight increase in the eye movement density in one state, we reported no clear change of the other physiological variables across the two sleep states. In addition, we described for the first time a unilateral eye closure behaviour related to an asymmetric brain activity. This discovery opens the question on the nature of lizard’s cerebral slow waves or the potentiality for unilateral sleep to exist in squamates. We also characterised sleep in another Agamidae, a sister species of the Pogona vitticeps, the starred agama, Stellagama stellio. In this species, we found the same sleep states alternance and unique cyclicity reported in the Pogona vitticeps, suggesting an ancestral pattern through the Agamidae group. Finally, we looked at another group of squamates never recorded for sleep, the Scinciformata, via the Broadleysaurus major. Surprisingly, while this species showed sleeping behaviour, we did not manage to demonstrate the existence of two clear cerebral sleep states. However, they present an infraslow oscillation that recalls the Agamidae rhythm. Although this work has some limitations, in particular regarding the number of animals studied, it questions the homologies between the two cerebral states found during sleep in the Agamidae species and the mammalian Rapid eye movement and Slow wave sleep. Indeed, although two cerebral sleep states could exist in Agamidae and Teidae, it seems not to be universally expressed across the squamate order. In addition, the physiological changes associated with mammalian sleep states tend to be less important or inexistent in lizards, suggesting that the function.s and the nature itself of the non-avian reptile’s cerebral sleep states could differ with the mammalian ones.