Caractérisation de la plasticité transgénérationnelle : le cas des défenses contre les prédateurs du gastéropode Physa acuta

Characterisation of transgenerational plasticity : the case of predator-induced defences of the gastropod Physa acuta

• Auteur / Autrice : Juliette Tariel
• Direction : Émilien Luquet, Sandrine Plénet
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Biologie
• Date : Soutenance le 16/04/2021
• Etablissement(s) : Lyon
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Evolution Ecosystèmes Microbiologie Modélisation (Lyon ; 1999-....)
• Partenaire(s) de recherche : établissement opérateur d'inscription : Université Claude Bernard (Lyon ; 1971-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire d'Écologie, des Hydrosystèmes Naturels et Anthropisés
• Jury : Président / Présidente : Emmanuel Desouhant
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Émilien Luquet, Sandrine Plénet, Tom van Dooren, Luis-Miguel Chevin, Joan Van Baaren
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Tom van Dooren, Luis-Miguel Chevin

Mots clés

Mots clés contrôlés

Plasticité transgénérationnelle

Stratégies anti-prédatrices

Physella acuta

Évolution (biologie)

Mots clés libres

Plasticité transgénérationnelle

Plasticité phénotypique

Effets parentaux

Physa acuta

Défenses contre les prédateurs

Transgenerational plasticity

Phenotypic plasticity

Parental effects

Physa acuta

Inducible defences

Résumé

Les êtres vivants vivent dans un environnement variable dans le temps et dans l’espace. La manière dont les êtres vivants s'adaptent à leur environnement est une question fondamentale en biologie évolutive, notamment dans le contexte actuel où les activités humaines génèrent des variations rapides de l’environnement. La plasticité transgénérationnelle (abrégée TGP ci-après) pourrait être un processus important dans l’adaptation des organismes à un environnement variable et suscite donc l’intérêt de la communauté scientifique depuis sa première description formelle il y a une vingtaine d’années. La TGP est l’extension au travers des générations de la plasticité phénotypique et se manifeste lorsque l’environnement des parents, ou ancêtres plus lointains, influence le phénotype des descendants, sans passer par une modification de l’ADN des descendants. La TGP pourrait notamment être un processus important dans les interactions prédateur-proie qui concernent la majorité des animaux. En effet, il a été montré que les descendants peuvent produire des défenses en réponse à la détection d’indices (de la présence) de prédateurs par les parents. Ainsi, la TGP permet une préadaptation des descendants à la présence de prédateurs dans leur environnement. L’objectif de cette thèse est d’améliorer la compréhension de la TGP des défenses contre les prédateurs chez les animaux en caractérisant plusieurs facteurs susceptibles de l’influencer. Le premier objectif de cette thèse était de réaliser une synthèse bibliographique sur ce sujet. Ensuite, à travers une succession d’expériences, nous avons caractérisé plusieurs facteurs impactant la TGP des défenses en prenant comme modèle biologique un petit gastéropode d’eau douce, la physe aiguë (Physa acuta). Les résultats principaux sont que : 1. la TGP des défenses n’est pas restreinte à l’environnement parental : les défenses morphologiques et comportementales sont influencées par la présence d’indices de prédateurs dans l'environnement des mères, des pères et des grands-parents ; 2. la TGP est fortement “trait-dépendante” : les effets transgénérationnels de l’exposition à des indices de prédateurs étaient différents entre les différentes défenses mesurées ; 3. la présence d’effets transgénérationnels sur les défenses des descendants dépend d’un grand nombre de facteurs : l’environnement des descendants, le sexe du parent exposé aux indices de prédateurs, de la génération exposée (génération parentale ou grand-parentale) et du moment de l’exposition des parents aux indices de prédateurs pendant leur développement ; 4. la TGP impacte les défenses comportementales à l'échelle moyenne (moyenne phénotypique sur plusieurs descendants), mais aucun effet transgénérationnel sur la variance comportementale entre les descendants n’a été trouvé (personnalité animale) ; 5. la nature adaptative de la TGP reste équivoque. En fonction des expériences et des défenses, l’exposition parentale aux indices de prédateurs a induit l’expression des défenses chez les descendants et a donc pré-adapté les descendants à la présence de prédateurs, ou à l’inverse a diminué l'expression des défenses des descendants. La TGP joue donc un rôle dans l’expression des défenses contre les prédateurs. Ce travail de thèse démontre que la TGP dépend de multiples facteurs qui peuvent interagir entre eux : le trait considéré, l’environnement des descendants, le parent exposé aux indices de prédateurs (mère, père ou grand-parent) et le moment de l’exposition aux indices de prédateurs. Ainsi, en identifiant des facteurs clés de la TGP des défenses contre les prédateurs, ce travail de thèse met en lumière de nombreuses pistes de recherche qui ultimement permettront une compréhension plus globale et intégrative des causes et conséquences de la TGP.

The environment is variable in space and time. How organisms adapt to their environment is a hot topic in evolutionary biology, particularly in the current context of global change where human activities generate rapid environmental variations. Transgenerational plasticity (TGP hereafter) may represent an important process for organisms to adapt to a variable environment and has therefore been highly studied since its first description about twenty years ago. TGP extends the concept of phenotypic plasticity across generations and occurs when the environment of the parents, or more distant ancestors, influences offspring phenotype without altering the offspring DNA sequence. TGP could be particularly important in predator-prey interactions which affect virtually all animals. Indeed, it has been shown that offspring can produce defences in response to the detection of predator presence by the parents. TGP then allows offspring to be pre-adapted to predator presence in their environment. In this thesis, we aim to better understand predator-induced TGP in animals by characterising several factors that could influence it. We first realize a comprehensive review on all papers published on this subject. Then, through successive experiments, we characterise several factors altering TGP of defences using the small freshwater snail Physa acuta as a model. The main results are: 1. TGP is not restricted to parental environment: morphological and behavioural defences are influenced by the presence of predator cues in the environment of mothers, fathers and grandparents; 2. TGP is strongly ''trait-dependent'': exposure to predator cues has different transgenerational effects depending on the defences measured; 3. A large number of factors determines the presence of transgenerational effects on offspring defences: the offspring environment, the sex of the parent exposed to predator cues, the generation exposed (parental or grandparental generation) and the timing of the parents' exposure to predator cues during their development; 4. TGP influences group mean of behavioural defences (i.e. mean behaviour over several individuals), but no transgenerational effect on between-individual variance in behaviour was highlighted (animal personality); 5. The adaptive nature of TGP remains equivocal. Depending on experiences and defences, parental exposure to predator cues induced the expression of offspring defences and thus pre-adapted offspring to predator presence, or conversely decreased the expression of offspring defences. TGP therefore plays a role in the expression of predator-induced defences. This thesis shows that TGP depends on multiple factors that can interact with each other: the trait considered, the offspring environment, the parent exposed to predator cues (mother, father, or grandparent) and the timing of exposure to predator cues. Thus, by identifying key factors for TGP of defences against predators, this thesis highlights many research perspectives that will ultimately lead to a more global and integrative understanding of the causes and consequences of TGP.