Apports de la datation d'évènements de mutation et de sélection à partir de génomes contemporains dans la compréhension d'un processus évolutif : la domestication du mouton

Contribution of the dating of mutation and selection events from contemporary genomes to the understanding of an evolutionary process : sheep domestication

• Auteur / Autrice : Charlotte Her
• Direction : François Pompanon
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Biodiversité écologie environnement
• Date : Soutenance le 16/12/2021
• Etablissement(s) : Université Grenoble Alpes
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale chimie et science du vivant (Grenoble ; 199.-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire d'écologie alpine (Grenoble)
• Jury : Président / Présidente : Olivier François
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : François Pompanon, Emmanuelle Vila
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Simon Boitard, Ludovic Orlando

Mots clés

Mots clés contrôlés

Dépistage génétique

Mouton

Élevage préhistorique

Génome

Mots clés libres

Génomes complets

Domestication

Ovis aries

Datation de mutation

Datation de selection

Whole Genome Data

Domestication

Ovis aries

Mutation dating

Selection dating

Résumé

La domestication représente un changement majeur de l’histoire de l’humanité, menant à l'émergence de l'agriculture durant le Néolithique. En offrant une série d'expériences évolutives indépendantes où les plantes et les animaux ont été sélectionnés pour des traits spécifiques, ce processus intéresse depuis longtemps les biologistes évolutionnistes. Le mouton (Ovis aries) est l’une des premières espèces à avoir été domestiquée, ce qui en fait aussi un modèle de choix pour étudier les premières tentatives de l’homme dans le développement de l’élevage. L’étude de ce processus implique plusieurs disciplines complémentaires comme l’archéologie, la paléo-génétique ou la génétique moderne. Les deux premières procurent des témoins directs des processus passés, mais reposent sur des données fragmentées dans le temps et l’espace. L’ADN moderne est au contraire une source de données abondantes dont l’échantillonnage peut être bien plus exhaustif au niveau géographique, mais n’est pas exempt d’incertitudes liées à la nécessité d’inférer les processus passés ayant conduit à la diversité génétique actuelle. Ces inférences sont possibles car les génomes actuels gardent les traces des processus qui les ont façonnés au fil des millénaires. Les variations génétiques le long des génomes et à travers les régions géographiques ont été largement étudiées chez le mouton, permettant d’inférer les processus démographiques (migrations, variations de tailles de populations au cours du temps) et adaptatifs (régions génomiques répondant à la sélection naturelle). Cependant, les informations temporelles contenues dans la variabilité des génomes sont encore largement sous-exploitées. Grâce à 376 génomes complets représentatifs de la diversité actuelle mondiale des moutons et de leurs proches parents sauvages, les mouflons asiatiques, nous avons précisé l’histoire de leur domestication. Les âges d’apparition de plus de 30 millions de variants génomiques ont été estimés et constituent un Atlas disponible pour la communauté scientifique via un site web. La distribution de ces âges montre que l’histoire des moutons est intimement liée à la nôtre, et que leur ADN porte la trace de grandes crises de l’Humanité telles que l’effondrement de l’âge du Bronze ou la peste de Justinien. Les variants génomiques datant de ces périodes indiquent des chutent du partage d’haplotypes entre toutes les populations domestiques. La datation des traces de sélection présentes dans les génomes souligne l’importance des remplacements de populations liés à différentes vagues de diffusion, et de l’intensification récente des sélections de caractères agronomiques. Ces processus ont effacé une partie des empreintes des sélections anciennes. Cependant, certaines races épargnées par ces phénomènes témoignent de l’utilisation précoce probable du lait dès le début de la domestication et de la sélection de caractéristiques potentiellement impliqués dans le syndrome de domestication (couleur, baisse de l’agressivité, immunité). Ce syndrome désigne un ensemble de traits morphologiques, physiologiques et comportementaux partagés par de multiples espèces domestiques sélectionnés probablement involontairement via la sélection des animaux les plus dociles. Cette datation de variants génomiques à large échelle est la première du genre mis en œuvre sur une espèce autre que l’humain. Son utilisation ouvre de nouvelles perspectives pour préciser la chronologie des évènements constituant les scénarios évolutifs (par exemple synchronisme entre migrations et évènements adaptatifs) sur d’autres espèces, dans un contexte de domestication ou plus largement.

Domestication represents a major change in the history humankind, leading to the emergence of agriculture during the Neolithic. By providing a series of independent evolutionary experiments in which plants and animals were selected for specific traits, this process has long interested evolutionary biologists. The sheep (Ovis aries) was one of the first species to be domesticated, which also makes it a prime model for studying early human attempts to develop livestock. The study of this process involves several complementary disciplines such as archaeology, palaeogenetics and modern genetics. The first two provide direct evidence of past processes, but are based on fragmented data in time and space. Modern DNA, on the other hand, is an abundant source of data that can be sampled much more exhaustively at the geographical level, but is not free of uncertainties related to the need to infer the past processes that led to the present genetic diversity. Such inferences are possible because present-day genomes retain traces of the processes that shaped them over the millennia. Genetic variation along genomes and across geographic regions has already been extensively studied in sheep, allowing inference of demographic (migrations, variations in population sizes over time) and adaptive (genomic regions responding to natural selection) processes. However, the temporal information contained in the variability of genomes is still largely under-exploited. Using 376 complete genomes representative of the current global diversity of sheep and their close wild relatives, the Asiatic mouflon, we have clarified their domestication history. The ages of appearance of more than 30 million genomic variants have been estimated and constitute an Atlas available to the scientific community via a website. The distribution of these ages shows that the history of sheep is intimately linked to our own and that their DNA bears the signs of major human crises such as the collapse of the Bronze Age or the Justinian plague. Genomic variants from these periods indicate drops in haplotype sharing across all domestic populations. The dating of selection signals in the genomes underlines the importance of population replacements linked to different waves of diffusion, and of the recent intensification of selections for agronomic traits. These processes have erased some of the traces of ancient selections. However, some breeds spared by these phenomena attest the probable early use of milk from the beginning of domestication and the selection of characteristics potentially involved in the domestication syndrome (colour, reduced aggressiveness, and immunity). This syndrome refers to a set of morphological, physiological and behavioural traits shared by multiple domestic species, probably selected unintentionally through the selection of the most docile animals. This large-scale dating of genomic variants is the first of its kind to be carried out in a species other than humans. Its use opens up new perspectives for specifying the chronology of events constituting evolutionary scenarios (e.g. synchronism between migrations and adaptive events) in other species, in a context of domestication or more widely.