Identification des bases génétiques de la coopération plante-plante chez la plante modèle Arabidopsis thaliana

par Jaishree Subrahmaniam

Thèse de doctorat en Ecologie, biodiversité et évolution

Sous la direction de Fabrice Roux et de Dominique Roby.

Soutenue le 16-03-2020

à Toulouse 3 , dans le cadre de École doctorale Sciences écologiques, vétérinaires, agronomiques et bioingénieries (Toulouse) , en partenariat avec Laboratoire des Interactions Plantes-Microbes-Environnement (laboratoire) .

mots clés

• Variation intraspécifique
• Interactions génotype-génotype
• Coopération avec bénéfices réciproques
• Kin cooperation
• Overyielding
• Adaptation locale
• Agents écologiques sélectifs
• Génétique d’association
• Interaction gène-environnement
• Plantes -- Variabilité
• Écologie -- Réseaux d'interactions

Résumé

Malgré l'importance des interactions plante-plante dans le fonctionnement des écosystèmes naturels et des agro-écosystèmes, les études sur les interactions plante-plante ont encore deux lacunes importantes à combler, à savoir (i) la génétique associée à la variation naturelle des interactions plante-plante et (ii) l'importance relative des interactions positives au sein des espèces végétales. Après avoir rédigé deux revues faisant un état de l'art sur chacune de ces lacunes, j'ai décidé de m’intéresser à l’étude des bases génétiques adaptatives des interactions plante-plante positives chez Arabidopsis thaliana à deux échelles géographiques. Pour cela, j’ai adopté une approche interdisciplinaire entre génétique quantitative, écologie et génétique d’association pangénomique. Dans un premier temps, sur la base d'une expérience réalisée sur un terrain expérimental conçue pour étudier la variation naturelle des interactions génotype-génotype entre 52 populations naturelles de la région Midi-Pyrénées, j'ai identifié deux stratégies contrastées d'interactions positives, à savoir la coopération entre apparentés (kin cooperation) et la surproduction (overyielding). La variation naturelle des interactions positives entre ces populations était principalement associée à des facteurs écologiques biotiques variant à une fine échelle spatiale, tels que la présence de bactéries commensales ou l'indice de Shannon des communautés végétales dans les habitats natifs. Par ailleurs, les QTL associés à la variation des interactions positives sont significativement enrichis en signatures génomiques d'adaptation locale. Dans un deuxième temps, à partir d’une expérience en serre basée sur 195 accessions collectées dans une population locale française située dans une communauté végétale très diversifiée et compétitive, nous avons révélé l'existence de certaines combinaisons génotypiques où chaque accession bénéficie réciproquement de la présence de l'autre accession, résultant en une stratégie de ‘super overyielding’. De manière intéressante, nous avons trouvé que les accessions coopératives étaient génétiquement très différenciées au niveau des QTL associés à cette stratégie, ce qui soutient l'hypothèse des ‘gènes de compatibilité’ comme étant à la base de cette stratégie de ‘super overyielding’. Finalement, aux deux échelles géographiques, nous avons identifié que la variation naturelle des interactions positives étaient associées à une prédominance de fonctions génétiques liées au métabolisme, ce qui pourrait s'expliquer par leurs rôles potentiels dans (i) le recrutement de microbiotes similaires par deux plantes ayant le même génotype pour expliquer la coopération entre apparentés, et (ii) l’alimentation croisée complémentaire de métabolites pour expliquer la surproduction. La prochaine étape est sans aucun doute le clonage des gènes candidats pour identifier les associations causales, ce qui pourrait permettre de commencer à avoir un aperçu du paysage génétique et moléculaire associé aux interactions positives chez A. thaliana.

mots clés

• Intraspecific variation
• Genotype-by-genotype interactions
• Cooperation with reciprocal benefit
• Kin cooperation
• Overyielding
• Local adaptation
• Ecological selective agents
• Association genetics

Titre traduit

Identification of the genetic bases of plant-plant cooperation in the model plant Arabidopsis thaliana

Résumé

Despite the importance of plant-plant interactions in the functioning of both natural ecosystems and agro-ecosystems, studies on plant-plant interactions still have two major gaps to be addressed, that is (i) the genetics of natural variation of plant-plant interactions and (ii) the relative importance of positive interactions within plant species. After writing two reviews on the state-of- the-art related to these gaps, I decided to understand the adaptive genetic bases of intraspecific positive plant-plant interactions in Arabidopsis thaliana at two geographical scales. To do so, I adopted an interdisciplinary approach between quantitative genetics, ecology and genome-wide association mapping. Firstly, based on a field experiment designed to study natural variation of genotype-by-genotype interactions among 52 whole-genome sequenced natural populations from the Midi-Pyrénées region, I identified two different strategies of positive interactions, i.e. kin cooperation and overyielding. Natural variation of positive interactions among these populations were mainly associated with biotic ecological factors varying at a fine spatial scale, such as presence of commensal bacteria or Shannon index of plant communities in the native habitats. Importantly, QTLs associated with variation of positive interactions were significantly enriched in genomic signatures of local adaptation. Secondly, based on a greenhouse experiment using 195 whole-genome sequenced accessions collected in a local French population located in a highly diverse and competitive environment, we revealed the existence of certain genotypic combinations that were benefitting reciprocally to each other’s presence, resulting in a ‘super overyielding’ strategy. Importantly, genetic dissimilarity at the QTLs associated with this strategy was detected for such pairs, supporting the ‘compatibility genes’ hypothesis as underlying this ‘super overyielding’ strategy. Finally, at both geographical scales, we detected a predominance of metabolism related gene functions underlying natural variation of positive interactions, which might be explained by their putative roles in (i) recruitment of similar microbiota by kin to explain kin cooperation, and (ii) potential complementary metabolite cross-feeding to explain overyielding. The next step is undoubtedly cloning of the candidate genes to identify causal associations, thereby allowing to start getting a glimpse on the genetic and molecular landscape associated with positive interactions in A. thaliana.