Spéciation sympatrique chez les cichlidés en Amazonie ? : spéciation et sélection sexuelle dans le modèle Apistogramma agassizii (Steindachner, 1875)

Sympatric speciation in amazonian cichlids ? : speciation and sexual selection in the Apistogramma agassizii model (Steindachner,1875)

• Auteur / Autrice : Guillain Estivals
• Direction : Fabrice Duponchelle, Jean-François Renno, Carmen Garcia Davila
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Génétique des populations
• Date : Soutenance le 29/01/2020
• Etablissement(s) : Paris, Muséum national d'histoire naturelle
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la nature et de l'Homme - Évolution et écologie (Paris ; 1995-....)
• Partenaire(s) de recherche : Equipe de recherche : Instituto de Investigaciones de la Amazonia Peruana
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Biologie des organismes et écosystèmes aquatiques (Paris ; 2009-....)
• Jury : Président / Présidente : François Bonhomme
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Fabrice Duponchelle, Jean-François Renno, Carmen Garcia Davila, François Bonhomme, Anne Chenuil, Nicolas Hubert, Philippe Keith
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : Anne Chenuil, Nicolas Hubert

Mots clés

Mots clés contrôlés

Amazonie

Génétique animale

Espèces (biologie)

Apistogramma

Mots clés libres

Génétique

Sympatrie

Cichlidés

Spéciation

Biodiversité

Conservation

Genetics

Sympatry

Cichlids

Speciation

Biodiversity

Conservation

Résumé

Nous avons choisi le modèle Apistogramma agassizii pour tester la spéciation rapide en sympatrie chez les cichlidés Amazoniens. A. agassizii partage de nombreuses similitudes avec les cichlidés Haplochromines qui sont des exemples remarquables de radiations adaptatives chez les vertébrés. Tout comme les Haplochromines A. agassizii est philopatrique, et présente : un important polymorphisme de couleur avec un dimorphisme sexuel marqué, un choix de partenaire différentiel, et une garde parentale. Nous avons échantillonné 1170 individus d’A. agassizii provenant de 36 popsites (unité de collecte la plus petite) au Loreto en Amazonie péruvienne. La variabilité génétique d'A. agassizii a été étudiée en utilisant 2 marqueurs mitochondriaux (COI et Cyt b) et 10 locus microsatellites. Les 1170 individus ont été génotypés parmi lesquels 104 ont été séquencés pour les deux marqueurs mitochondriaux. Au total 44 haplotypes ont été obtenus à partir des séquences concaténées. Les analyses ont mis en évidence 3 « species flocks » (nommés Sp1, Sp2 et Sp3) vicariants, qui auraient commencé à diverger de leur ancêtre commun le plus récent (MRCA) il y a 1,83 Ma (calibration à partir de fossiles). Les degrés de différentiation génétique des 3 « species flocks » s’organiseraient de façon fractale suivant la hiérarchisation du réseau hydrographique. Les valeurs de différenciations génétiques (estimateur θ du FST) que nous avons observé dans les « species flocks », n’avaient encore jamais été observés sur de si petites échelles géographiques pour un poisson en Amazonie (Sp1 : 0,04 - 0,37, moy. = 0,16 ± 0,06 (σ) ; Sp2 : 0,08 - 0,40, moy. = 0,17 ± 0,09 (σ)). Les rivières Marañon, l’Ucayali et l’Amazone, constitueraient le niveau hiérarchique de rang 1 en limitant la dispersion des 3 « species flocks », favorisant la spéciation allopatrique. Les microbassins hydrographiques constitueraient le niveau de hiérarchisation inférieur de rang 2, avec des différenciations génétiques d’amplitude variable structurant les species flocks en sympatrie. Le terme de « sympatrie » étant ici employé au sens large. Enfin, à l’intérieur des microbassins, les ruisseaux constitueraient le niveau hiérarchique de rang 3 dans lequel des proto-espèces (unité génétique dont le processus de spéciation peut être réversible) divergeraient en sympatrie stricte. L’histoire évolutive du « species flock » Sp1 a été conditionnée par des événements hydro-géomorphologiques multiples qui auraient alternativement favorisés des évènements de fragmentation ou de dispersion induisant des mélanges de populations mises en contacts secondaires. Des expérimentations sur le mode du choix de partenaire ont été réalisées en tenant compte des 3 niveaux hiérarchiques identifiés. Au niveau de hiérarchie de rang 1 (sous-bassin), les femelles Sp1 et Sp2 ont choisi préférentiellement des mâles de leur propre « species flock » (Sp1 : p-value = 0,0005 ; Sp2 : p-value = 0,0029). Pour le rang 2 nous avons testé le choix des femelles Sp1 en leur proposant un mâle de leur ruisseau (même microbassin) et un mâle d’un ruisseau d’un autre microbassin. Pour le rang 3 nous avons testé le choix des femelles Sp1 en leur proposant un mâle de leur ruisseau et un mâle d’un autre ruisseau appartenant au même microbassin. Dans les deux configurations, les femelles marquaient généralement une préférence sexuelle selon l’origine des mâles, sans que celle-ci ait pu être testée de façon suffisamment approfondie pour corroborer que la sélection sexuelle jouerait un rôle moteur dans le processus de spéciation en sympatrie. Les mécanismes évolutifs mis en évidence dans le modèle Apistogramma agassizii pourraient également être impliqués dans la diversification d’autres espèces de Cichlidés, voire d’autres groupes d’organismes en Amazonie et expliquer pour partie l’hyper diversité spécifique dans le plus grand bassin hydrographique du monde.

We chose the Apistogramma agassizii model to test for rapid, potentially sympatric, speciation in Amazonian cichlids. A. agassizii shares many similarities with Haplochromines cichlids which are remarkable examples of adaptive radiations in vertebrates. Like the Haplochromines, A. agassizii is philopatric, and show: an important colour polymorphism with marked sexual dimorphism, a differential partner selection, and parental care. We sampled 1170 individuals of A. agassizii from 36 popsites (smallest collection unit) located in the Loreto region of the Peruvian Amazon. The genetic variability of A. agassizii throughout the study area was studied using 2 mitochondrial markers (COI and Cyt b) and 10 microsatellite loci.The 1170 individuals was genotyped, of which 104 were sequenced for both mitochondrial markers. A total of 44 haplotypes were obtained from the concatenated sequences. The results revealed 3 vicarious ''species flocks'' (named, Sp1, Sp2 and Sp3) that would have started to diverge from their most recent common ancestor (MRCA) 1.83 Ma ago (calibration from fossils).The degrees of genetic differentiation of the 3 ''species flocks'' would be fractally organised according to the hierarchy of the hydrographic network. The values of genetic differentiation (FST estimator θ) that we observed within the ''species flocks'' had never before been observed on such small geographical scales for a fish in the Amazon (Sp1: 0.04 - 0.37, avg. = 0.16 ± 0.06 (σ); Sp2: 0.08 - 0.40, avg. = 0.17 ± 0.09 (σ)). Thus, large rivers within sub-watersheds, such as the Marañon, Ucayali and Amazon, would constitute the hierarchical level of rank 1. They would limit the dispersion of the 3 evidenced ''species flocks'' Sp1, Sp2, Sp3, by constituting barriers to genes flow and possible allopatric speciation. The micro-watersheds would constitute the lower hierarchical level of rank 2, with genetic differentiations of variable amplitude structuring the species flocks in sympatry. The term ''sympatry'' being used here in the broad sense, considering that these micro-watersheds are very close to each other and are connected by a main river on the same bank. Finally, within the micro-watersheds, the streams would constitute the hierarchical level of rank 3 in which proto-species (genetic unit whose speciation process may be reversible) would diverge in strict sympatry, between connected streams, or even within the same stream (within the same popsite or collecting site). We have shown that the evolutionary history of the ''species flock'' Sp1 had been conditioned by multiple hydro-geomorphological events which would have alternately favoured fragmentation or dispersion events inducing mixtures of populations in secondary contact. Mate choice experiments were carried out taking into account the 3 identified hierarchical levels. At hierarchy level 1 (sub-watersheds), females Sp1 and Sp2 preferentially chose males of their own ''species flock'' (Sp1: p-value = 0.0005; Sp2: p-value = 0.0029). Mate choice experiment for level 2 (micro-watersheds) and 3 (stream) were carried out within the species flock Sp1. We tested the choice of females by offering them a male from their stream (same micro-watersheds) and a male from a stream in another micro-watersheds. For level 3 we tested the choice of females by offering them a male from their stream and a male from another stream belonging to the same micro-watersheds. In both configurations, females generally showed sexual preference according to male origin, but this could not be tested in sufficient depth to corroborate that sexual selection would play a driving role in the process of sympatric speciation.The evolutionary mechanisms highlighted in the Apistogramma agassizii model could also be involved in the diversification of other Cichlid species, or even other groups of organisms in the Amazon, and partly explain the exceptional species diversity in the world's largest watershed.