Contribution des éléments transposables à l’adaptabilité de ravageurs de cultures en absence de reproduction sexuée

par Djampa Kozlowski

Thèse de doctorat en Sciences de la vie et de la santé

Sous la direction de Etienne Gaëtan Jacques Danchin.

Soutenue le 13-11-2020

à l'Université Côte d'Azur , dans le cadre de École doctorale des Sciences de la vie et de la santé (Sophia Antipolis, Alpes-Maritimes) , en partenariat avec Université Côte d’Azur (Nice ; 2020-....) (établissement de préparation) et de Institut Sophia Agrobiotech (Sophia Antipolis, Alpes-Maritimes) (laboratoire) .


  • Résumé

    Les nématodes à galles (genre Meloidogyne) sont parmi les parasites de plantes les plus nuisibles. Ces organismes se distinguent par la diversité de leurs modes de reproduction. Étonnement, il a été observé que les espèces les plus néfastes se reproduisent de manière strictement asexuée et certaines sont capables de contourner la résistance de la plante hôte en un nombre de générations restreint. Ainsi, bien qu'incapables de combiner des mutations bénéfiques provenant de différents individus, ces espèces peuvent s'adapter à des changements du milieu. L’adaptabilité et le succès parasitaire de ces espèces malgré l’absence de reproduction sexuée semblent paradoxaux et doivent reposer sur d’autres mécanismes capables de générer de la plasticité génétique.Les éléments transposables (ETs) sont des fragments d’ADN capables de se déplacer et de se multiplier dans les génomes. De ce fait, les ETs peuvent avoir des répercussions fonctionnelles et structurales sur les génomes. Les ETs pourraient constituer un des mécanismes permettant de générer la diversité génétique nécessaire à l’adaptabilité chez Meloidogyne.En réalisant une analyse de génomique comparative entre 7 espèces de Meloidogyne, j’ai montré que le contenu en ETs actuellement observé chez ces espèces semble suivre leur histoire évolutive et la dérive entre espèces, plutôt que des traits d’histoires de vie tels que le mode de reproduction. Par ailleurs, cette analyse soutient une activité récente des ETs au sein de la plupart des espèces. Ces résultats suggèrent que bien que les ETs aient récemment été actifs au sein du genre Meloidogyne, leur dynamique dans les génomes semble spécifique à chaque espèce et nécessite donc une étude ciblée.Dans cette optique, j’ai concentré mes efforts sur M. incognita, l’espèce à reproduction asexuée la plus préjudiciable pour l’agriculture. Dans un premier temps, j’ai annoté en détail le contenu en ETs du génome de M. incognita. L’analyse du contenu en ETs a confirmé que ces éléments ont probablement été récemment actifs dans le génome. Afin de mieux caractériser cette activité et ses potentiels effets, j’ai ensuite estimé la mobilité de ces ETs via une analyse de génomique comparative portant sur 12 isolats géographiques. J’ai pu identifier plusieurs milliers de loci dans le génome où les fréquences de présence d'ETs varient entre les différents isolats. Par une approche phylogénétique, j’ai montré que ces variations de fréquence d’ETs suivent l’histoire évolutive des isolats étudiés. Par rapport au génome de référence, j’ai prédit des néo-insertions d’ETs, certaines ayant un potentiel impact fonctionnel. Les validations expérimentales réalisées pour plusieurs de ces insertions confirment le rôle probable des ETs dans la plasticité du génome de cette espèce.Lors de cette analyse, j’ai également identifié des ETs présents à des fréquences intermédiaires (différentes de 0 ou 1) au sein de chaque isolat, signe d’une variabilité entre individus. Or M. incognita est un organisme supposé clonal et chaque isolat étudié est issu d’une seule femelle. En nous concentrant sur l’analyse d’un de ces isolats, nous avons validé expérimentalement plusieurs polymorphismes de présence, ce qui confirme qu’il existe une hétérogénéité génétique non négligeable au sein d’un même isolat. Par ailleurs, en comparant des données de séquençage issues du même isolat à deux points de cinétique différents, nous avons pu prédire que quelques ETs varient en fréquences au sein de l’isolat en un faible nombre de générations, ce qui sous-entend que ces ETs participent à la dynamique de la diversité génétique de cet organisme. Ces résultats posent les bases pour de futures analyses visant à déterminer si l'activité des ETs joue un rôle actif dans la capacité d’espèces à s'adapter à leur environnement en absence de reproduction sexuée.

  • Titre traduit

    Contribution of transposable elements to crops pests adaptability in absence of sexual reproduction


  • Résumé

    Root-knot nematodes (genus Meloidogyne) are among the most devastating plant parasites. These organisms present an important diversity of reproductive modes. Surprisingly, it has been observed that the most damaging species reproduce in a strictly asexual manner and some can bypass the host plant's resistance in a limited number of generations. Thus, although being unable to combine beneficial mutations from different individuals, these species can adapt to environmental changes. The adaptability and parasitic success of these species despite the absence of sexual reproduction seem paradoxical and must rely on other mechanisms capable of generating genetic plasticity. Transposable Elements (TEs) are DNA fragments capable of moving and multiplying in genomes. As a result, TEs can have functional and structural repercussions on genomes. Hence, TEs could be one of the mechanisms involved in generating the genetic diversity necessary for adaptability in Meloidogyne.By performing a comparative genomics analysis between 7 Meloidogyne species, I have shown that the TE landscape currently observed in these species seems to follow their evolutionary history and interspecies drift rather than life-history traits such as the reproduction mode. Furthermore, this analysis supports recent TE activity within all these species. The results also suggest that although TEs have recently been active within the genus Meloidogyne, their dynamics in the genomes appear to be species-specific and thus require targeted study.With this in mind, I have focused my efforts on M. incognita, arguably the most detrimental asexually reproductive species to agriculture. As a first step, I have annotated in detail the TE content in the genome of M. incognita. The TE content analysis confirmed these elements have probably been recently active in the genome. To better characterize this activity and its potential effects, I then estimated the mobility of these TEs through a comparative genomics analysis of 12 geographic isolates. I was able to identify several thousand loci in the genome where the frequencies of TE presence varied substantially between different isolates. Using a phylogenetic approach, I showed that these TE frequency variations followed the evolutionary history of the studied isolates. Compared to the reference genome, I have predicted TE neo-insertions, some with potential functional impact. Experimental validations carried out for several of these insertions confirmed the potential role of TEs in the genome plasticity in this species.During this analysis, I also identified TEs present at intermediate frequencies (different from 0 or 1) within each isolate, indicating variability between individuals despite the fact M. incognita is a supposedly clonal organism and that each isolate studied was derived from a single female. Focusing on the analysis of one of these isolates, we have experimentally validated several TE polymorphisms, confirming that there is significant genetic heterogeneity within the same isolate. Furthermore, by comparing sequencing data from the same isolate at two different time points, we predicted that a few TEs varied in frequency within the isolate within a small number of generations, implying these TEs participate in the dynamics of genetic diversity in this organism. These results lay the foundation for future analyses to determine whether TEs play an active role in the ability of species to adapt to their environment in the absence of sexual reproduction.


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