Exploration fonctionnelle d'aquaporines par modélisation structurale. Impact sur les conductances hydriques foliaires chez le peuplier

par Robin Mom

Thèse de doctorat en Bioinformatique et Biochimie structurale

Sous la direction de Philippe Label et de Agílio Pádua.

Le jury était composé de Véronique Santoni, Patrick Fuchs, Patricia Drevet, Daniel Auguin.

Les rapporteurs étaient Catherine Etchebest, Isabelle Navizet.


  • Résumé

    Les Aquaporines (AQPs) constituent une famille de protéines transmembranaires impliquées dans le transport de l’eau et d’autres petites molécules polaires. Essentielles au maintien des équilibres chimiques des cellules, elles sont conservées dans tous les embranchements du vivant et forment une famille ancienne, étendue et diverse. Cette diversité est particulièrement frappante chez les plantes qui arborent souvent plusieurs dizaines d’homologues d’AQPs dans leur génome. Malgré une base de connaissances solides sur les mécanismes moléculaires du fonctionnement et des régulations des AQPs, la conservation et l’expression d’un certain nombre de gènes de ces homologues témoignent d’une diversité fonctionnelle encore incomprise à ce jour. Chez le peuplier, plante “modèle” et sujet d’étude central de nos recherches, cette énigme s’illustre très clairement en contexte de sécheresse. Dans les feuilles en carence hydrique sévère, les gènes d’une dizaine d’homologues d’AQPs strictes qui sur la base des connaissances actuelles fonctionnent et sont régulés de manière identique, sont différentiellement exprimés dans le même référentiel de temps. De plus, la moitié d’entre eux est sur-exprimée tandis que l’autre est sous-exprimée. C’est dans l’optique de relier cette diversité génétique à une diversité fonctionnelle que nous avons décidé d’étudier le mécanisme de transport de l’eau au travers des AQPs à l’échelle atomique par modélisation moléculaire en nous focalisant sur le cas d’étude des feuilles de peuplier en carence hydrique. En s’appuyant sur des structures cristallographiques d’AQPs humaine, bactérienne et végétales, cette étude nous a permis : (i) de mettre en lumière une diversité fonctionnelle nouvelle au sein des AQPs strictes, (ii) de proposer une correction du coefficient de perméabilité osmotique (pf), indicateur communément utilisé pour caractériser les AQPs, (iii) de proposer un mécanisme moléculaire de cette diversité, (iv) de contextualiser ce mécanisme dans la diversité génétique chez le peuplier en carence hydrique (v) d’étendre ce concept à l’ensemble de la famille AQP. De manière parallèle, des résultats préliminaires autour d’un autre mécanisme de régulation des AQPs végétales faisant intervenir une boucle intra-cellulaire ainsi que l’étude de la diversité de cette famille chez Trichoderma spp. nous a également permis : (i) d’ouvrir des pistes de recherche annexes et (ii) d’unifier les travaux de l’équipe pour proposer un archétype fonctionnel d’AQP.

  • Titre traduit

    Functional exploration of aquaporins through structural modeling. Impact on the leaf hydraulic conductance in poplar


  • Résumé

    Aquaporins (AQPs) are transmembrane proteins involved in water and other small polar solutes transport. Because of their essential role in cells homeostasis, they are conserved in all branches of life and constitute a wide and ancient protein family. The diversity of these water channels is striking in plants where it is common to find dozens of AQPs homologues in there genome. Despite a good understanding of the molecular mechanisms underlying AQPs functions and regulations, the conservation and the expression of that many genes in some species still rise questions. This diversity is well illustrated in poplar, the woody “plant model” species studied in our team, experiencing drought. In the leaves of trees undergoing severe water deficiency, 10 AQP homologues, which according to our current knowledge are supposed to function in the same way, are differentially expressed at a given time point. Moreover, half of them are up-regulated while the other half are down-regulated. In order to link this genetic diversity to a functional diversity, we studied water transport across AQPs at the atomic resolution through molecular simulations, focusing on this particular biological context of poplar leaves undergoing water deficiency. Starting from the available crystallographic structures resolved from human, bacteria and plants, we managed to : (i) highlight a new functional diversity in strict AQPs, (ii) propose a correction constant for the osmotic permeability coefficient (pf), a commonly used AQPs permeability indicator, (iii) propose the underlying molecular mechanism, (iv) contextualize this mechanism with poplar genetic diversity during drought and (v) extend the concept to the whole AQP family. Conjointly, preliminary results obtained regarding a plant AQP gating mechanism previously described as well as the study of Trichoderma spp. AQPs allowed us to : (i) open new research opportunities and (ii) unify our team’s prior works to propose an AQP functional archetype.


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