Caractérisation de l'holobionte des isopodes par des approches omiques : exemple du processus de dégradation de la lignocellulose

par Marius Bredon

Thèse de doctorat en Biologie de l'environnement, des populations, écologie

Sous la direction de Didier Bouchon et de Bouziane Moumen.

Soutenue le 12-12-2019

à Poitiers , dans le cadre de École doctorale Chimie, Ecologie, Géosciences et AgroSciences Théodore Monod (Poitiers) , en partenariat avec Ecologie et biologie des interactions - EBI (Poitiers) (laboratoire) , Université de Poitiers. UFR des sciences fondamentales et appliquées (faculte) et de Ecologie et biologie des interactions / EBI (laboratoire) .

Le président du jury était Fabrice Vavre.

Le jury était composé de Didier Bouchon, Bouziane Moumen, Géraldine Dubreuil.

Les rapporteurs étaient Jean-Christophe Simon, Roland Marmeisse.


  • Résumé

    Les isopodes représentent un modèle de choix pour l’étude des interactions au sein de l’holobionte car ils hébergent un microbiote riche et diversifié, dont la composition est très variable, sous la dépendance de l’environnement et des traits d’histoire de vie de l’hôte. Certains de leurs endosymbiotes tels que la bactérie féminisante Wolbachia et leurs conséquences sur la trajectoire évolutive des hôtes ont été bien caractérisés. Une perspective plus globale des interactions au sein de l’holobionte et leurs impacts sur la valeur adaptative de l’hôte n’a été que peu envisagée. Dans ce cadre, nous avons utilisé une combinaison d’approches expérimentales, de métagénomique, de transcriptomique et d’analyse de l’expression de gènes, afin de mieux comprendre les mécanismes et les conséquences de ces interactions sur la valeur adaptative de l’hôte. Dans un premier temps, cette thèse explore les interactions hôtes-microbiotes au travers du processus de dégradation de la lignocellulose, essentiel dans la nutrition des isopodes. Le répertoire enzymatique lié à la dégradation de la lignocellulose de l’hôte et du microbiote du cloporte Armadillidium vulgare ont été identifiés. La comparaison de ces deux répertoires enzymatiques a permis de mettre en évidence leur complémentarité, suggérant ainsi une étroite collaboration entre l’hôte et son microbiote pour la dégradation de la lignocellulose. La contribution de l’hôte et de son microbiote dans ce processus a ensuite été quantifiée en fonction de plusieurs régimes alimentaires avec des approches de métabarcoding et d’expression de gènes de CAZymes, enzymes spécialisées dans la dégradation de la lignocellulose. Dans un second temps, l’identification du répertoire de CAZymes dans 64 transcriptomes d’isopodes aquatiques et terrestres a permis d’apporter de nouveaux éléments sur les processus évolutifs qui ont favorisé la conquête des écosystèmes terrestres par les isopodes. Ces travaux ont été approfondis par l’obtention des métagénomes de cinq espèces d’isopodes permettant de caractériser les stratégies de déconstruction de la lignocellulose dans l’holobionte. La reconstruction des génomes bactériens à partir des métagénomes a permis d’identifier d’autres symbiotes chez les isopodes. Nous avons parallèlement caractérisé un premier virome des isopodes, qui montre que les phages constituent une part importante du microbiote. Ils pourraient jouer un rôle crucial comme régulateurs des communautés bactériennes au sein de l’holobionte. L’ensemble de ces travaux illustre la richesse des interactions entre le microbiote et l’hôte chez les isopodes pour la dégradation de la lignocellulose, et ouvre la voie à de nouvelles implications du microbiote au sein de l’holobionte des isopodes.

  • Titre traduit

    Characterisation of the isopod holobiont by omic approaches : example of the lignocellulose degradation process


  • Résumé

    Isopods are good models to study interactions within the holobiont because they host a rich and diversified microbiota, whose composition is highly variable, depending on the environment and the host's life history traits. Some of their endosymbionts such as the feminizing bacteria Wolbachia, and their consequences on the evolutionary trajectory of hosts have been well characterised. A more global perspective of interactions within the holobiont and their impacts on the host’s fitness has been little considered. In this context, we used a combination of metagenomics, transcriptomics and gene expression analysis approaches to better understand the mechanisms and consequences of these interactions on the host's fitness. First, this thesis explores host-microbial interactions through the lignocellulose degradation process, which is essential for isopods’ nutrition. The host and microbiota’s enzymatic repertoires related to the degradation of lignocellulose have been identified in the woodlouse Armadillidium vulgare. The comparison of these two enzyme repertoires revealed their complementarity, suggesting a close collaboration between the host and its microbiota for lignocellulose degradation. The contribution of the host and its microbiota to this process was then quantified according to several diets with gene expression of CAZymes (enzymes specialized in lignocellulose degradation) and metabarcoding approaches. Secondly, the identification of the CAZymes repertoire in 64 transcriptomes of aquatic and terrestrial isopods provided new information on the evolutionary processes that have favoured the conquest of lands by isopods. This work was further developed by obtaining metagenomes of five isopod species to characterise lignocellulose deconstruction strategies in the holobiont. The reconstruction of bacterial genomes from metagenomes enabled us to identify other symbionts in isopods. We also have characterised a first virome of isopods, which shows that phages constitute an important part of the microbiota. They could play a crucial role as regulators of bacterial communities within the holobiont. All these studies illustrate the richness of interactions between the microbiota and the host in isopods for lignocellulose degradation, and open the way to new implications of the microbiota within the isopods’ holobiont.


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