Thèse soutenue

Analyse moléculaire de la réponse immunitaire du lépidoptère Spodoptera frugiperda au complexe nématobactérien entomopathogène Steinernema carpocapsae-Xenorhabdus nematophila

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Auteur / Autrice : Louise Huot
Direction : Bernard Duvic
Type : Thèse de doctorat
Discipline(s) : Mécanismes des Interactions parasitaires pathogènes et symbiotiques
Date : Soutenance le 13/12/2019
Etablissement(s) : Montpellier
Ecole(s) doctorale(s) : GAIA (Montpellier ; École Doctorale ; 2015-...)
Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Diversité, génomes et interactions microorganismes-insectes (Montpellier)
Jury : Président / Présidente : Delphine Destoumieux-Garzón
Examinateurs / Examinatrices : Bernard Duvic, Delphine Destoumieux-Garzón, Élisabeth Huguet, Julien Royet, Christine Paillard, Stephen Baghdiguian
Rapporteurs / Rapporteuses : Élisabeth Huguet, Julien Royet

Résumé

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Les complexes nématobactériens (CNBs) entomopathogènes sont des associations naturelles symbiotiques et mutualistes entre des nématodes et des bactéries parasites d’insectes. Dans le cadre de ces associations, le nématode sert tout d’abord de vecteur à la bactérie, qu’il transporte dans le sol et libère à l’intérieur du corps des insectes. La bactérie augmente quant à elle la virulence du CNB, puis sert de ressource nutritive au nématode dans le cadavre de l’insecte. En raison de l’originalité de ces pathogènes et de leur potentiel en lutte biologique contre les insectes ravageurs de cultures, les modalités de leurs interactions avec les insectes ont fait l’objet de nombreuses études. Ces travaux ont permis d’établir que la capacité d’un CNB à infecter et à tuer un hôte dépend d’une combinaison de facteurs écologiques et comportementaux, ainsi que du dialogue s’établissant entre chaque membre du CNB et le système immunitaire de l’insecte. Les insectes possèdent un système immunitaire élaboré et capable de répondre de façon adaptée à une grande diversité d’agents infectieux. Ce système est basé sur trois composantes principales : des barrières épithéliales, des réponses cellulaires et humorales locales et des réponses humorales systémiques. Bien qu’un grand nombre de stratégies et de facteurs permettant aux nématodes et aux bactéries de contrer ces trois composantes ait été identifié au sein de différents modèles d’interaction CNB-insecte, l’étude du dialogue s’établissant entre chaque partenaire et le système immunitaire des hôtes souffre d’un déficit de connaissance des aspects signalétiques et moléculaires des réponses immunitaires que les insectes opposent à ces infections duales.L’objectif premier de cette thèse était de contribuer au développement de ces connaissances au travers d’une analyse transcriptionnelle détaillée et structurée des réponses immunitaires d’un modèle d’insecte lépidoptère, Spodoptera frugiperda, à l’un des CNBs les plus étudiés, l’association S. carpocapsae-X. nematophila. Dans le contexte scientifique actuel, ce travail était tout d’abord caractérisé par deux nouveautés méthodologiques : l’utilisation d’une approche transcriptomique sur tissus immuno-compétents pour identifier les gènes de l’immunité affectés par l’infection par le CNB, et l’utilisation d’une méthode d’infection par injection de la bactérie et du nématode pour discriminer les réponses immunitaires induites par chaque partenaire. Ce travail a permis d’obtenir une image très résolutive et structurée des réponses immunitaires de l’insecte qui servira de base de travail pour (i) la caractérisation fonctionnelle des interactions des gènes de l’immunité identifiés avec chaque partenaire du CNB et (ii) l’étude détaillée du dialogue moléculaire entre le système immunitaire de S. frugiperda et le CNB. Ce travail a également été marqué par la découverte de deux potentiels nouveaux clusters de gènes immunitaires, les GBHs et les UNKs, qui sont parmi les gènes les plus fortement induits lors de l’interaction tripartite. Nos analyses bioinformatiques et tests d’activité préliminaires suggèrent que les GBHs pourraient avoir été acquis par tranfert horizontal de gènes bactériens et que les UNKs pourraient résulter d’une co-évolution d’insectes de la famille des noctuelles avec des CNBs Steinernema-Xenorhabdus. Cette hypothèse ouvre de nouvelles pistes de recherches pour la compréhension des variations de sensibilité aux CNBs entomopathogènes au sein de la diversité des insectes.