Caractérisation cellulaire et génétique de la parthénogenèse chez l’algue brune Ectocarpus sp.

Genetic and cellular characterisation of parthenogenesis in the brown alga Ectocarpus sp.

• Auteur / Autrice : Laure Mignerot
• Direction : Susana M. Coelho, J. Mark Cock
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Génétique et biologie du développement
• Date : Soutenance le 14/12/2018
• Etablissement(s) : Sorbonne université
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Complexité du vivant (Paris ; 2009-....)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire de biologie intégrative des modèles marins (Roscoff, Finistère ; 2014-....)
• Jury : Président / Présidente : Christophe Destombe
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Julie Jaquiéry
• Jury : Rapporteur / Rapporteuse : John Pannell, Tanja Schwander

Mots clés

Mots clés contrôlés

Génétique quantitative

Mitochondries

Parthénogénèse

Développement

Ectocarpacées

Mots clés libres

Ectocarpus

Parthénogenèse

Transmission mitochondriale

Génétique quantitative

Développement

Ectocarpus

Parthénogenesis

Mitochondrial inheritance

Résumé

Bien que la reproduction sexuée soit prédominante chez les eucaryotes, plusieurs centaines d’organismes ont opéré une transition vers la reproduction asexuée. Les transitions entre reproduction sexuée et asexuée peuvent avoir une importance et des conséquences évolutives mais elles restent largement peu décrites au niveau écologique, moléculaire, génétique ou cytologique. La reproduction asexuée par parthénogenèse correspond au développement d’un organisme à partir de gamètes sans fécondation. Bien que beaucoup d’eucaryotes soient parthénogénétiques, nous connaissons très peu les bases génétiques, les causes et les conséquences évolutives conduisant à ce mode de reproduction asexuée. Les algues brunes sont un groupe d’eucaryotes multicellulaires qui présentent une incroyable diversité en termes de cycle de vie, de systèmes sexués ou mode de reproduction. Elles représentent d’excellents modèles pour étudier l’origine, l’évolution et les mécanismes de la parthénogenèse. Dans cette thèse, les nombreux outils génétiques et cellulaires développés pour l’algue brune modèle Ectocarpus ont permis de caractériser les loci impliqués dans la parthénogenèse et de mettre en lumière les causes et les conséquences de ce développement à l’échelle de l’organisme. Nos résultats soulignent le rôle clé des chromosomes sexuels en tant que régulateur majeur de la reproduction asexuée, ainsi que deux loci autosomaux. Des effets négatifs de la parthénogenèse sur la fitness des mâles ont été identifiés ainsi que des effets sur la fitness des générations du cycle de vie. Ces résultats indiquent que la parthénogenèse pourrait être à la fois sous sélection sexuelle et sous sélection antagoniste par rapport aux générations (polyploidallie) (Chapitre 2). La croissance des zygotes est significativement affectée par la capacité parthénogénétique des parents mâles et la transmission des mitochondries a été suivie afin de caractériser les retards de croissances observés (Chapitre 2 et 3). En parallèle, la transmission mitochondriale chez Ectocarpus sp.7 s’est révélé être non usuelle (Chapitre 3). Enfin, la carte génétique générée (Chapitre 2) pour l’espèce Ectocarpus siliculosus a été comparée à celle d’Ectocarpus sp.7 (génome de référence séquencé en 2010) et a révélé une synténie fortement conservé entre les deux espèces (Chapitre 4). En étudiant la parthénogenèse chez un organisme multicellulaire qui a évolué indépendamment des plantes et des animaux, ce travail a participé à approfondir les connaissances sur les mécanismes évolutifs conduisant à la parthénogenèse.

Although sexual reproduction predominates in eukaryotes, several hundred lineages have undergone the transition from sexuality to asexuality. Transitions between sexual and asexual reproduction are believed to have important evolutionary and ecological consequences, yet the molecular, genetic, and cytological foundations of such transitions remain elusive. One type of asexual reproduction is parthenogenesis, i.e., the development of an adult organism directly from gametes in the absence of fertilisation. Although many eukaryotes are capable of reproducing by parthenogenesis, we know very little about its genetic basis, and the evolutionary causes and consequences of transitions to asexuality are poorly understood. The brown algae are a group of multicellular eukaryotes, that show an extraordinary diversity of types of life cycle, sexual systems, modes of reproduction, and they provide excellent models to look at the origins, evolution and mechanisms underlying parthenogenesis. In this thesis, we have used a wide array of genomic and cell biology tools available for the model brown alga Ectocarpus to identify and characterize loci involved in parthenogenesis, shedding light on the causes and consequences of parthenogenesis at the organism level. Our results highlight the key role of the sex chromosome as a major regulator of asexual reproduction, together with two autosomal loci. Importantly, we identify several negative effects of parthenogenesis on male fitness, but also different fitness effects between parthenogenesis and life cycle generations, supporting the idea that parthenogenesis may be under both sexual selection and generation/ploidally-antagonistic selection (Chapter 2). Zygotic growth was significantly affected by the parthenogenetic capacity of the male parent and the putative role of mitochondrial inheritance patterns on the fitness of sporophytes was also investigated (Chapter 2 and 3). This work revealed an unusual transmission pattern of mitochondria specifically in Ectocarpus species 7 (Chapter 3). Finally, the QTL analysis (Chapter 2) required the construction of a genetic map for Ectocarpus siliculosus and a comparison with Ectocarpus species 7 genetic map (reference genome sequenced in 2010) showed that the synteny was highly conserved between the two species (Chapter 4). By investigating parthenogenesis in a multicellular organism that has independently evolved from plants and animals, the work presented in this thesis has helped to assess the diversity of evolutionary mechanisms that lead to parthenogenesis.