Modélisation et détermination des paramètres clefs gouvernant l'infection et la colonisation des plantes de tomate par la bactérie pathogène Ralstonia solanacearum

Pathogenesis and modelling of infection dynamics in Ralstonia solanacearum

• Auteur / Autrice : Gaofei Jiang
• Direction : Nemo Peeters, Wei Ding
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Interactions plantes-microorganismes
• Date : Soutenance le 14/12/2016
• Etablissement(s) : Toulouse 3
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences écologiques, vétérinaires, agronomiques et bioingénieries (Toulouse)

Mots clés

Mots clés contrôlés

Plantes-hôtes

Ralstonia solanacearum

Mots clés libres

Flétrissement bactérien

Modélisation

Dynamique des infections

Perte d'eau

Bacterial wilt

Modelization

Infection dynamics

Water loss

Résumé

Le flétrissement bactérien causé par Ralstonia solanacearum limite la production mondiale de nombreuses cultures. La diversité génétique étendue de la bactérie a permis au cours des dernières années de concevoir le concept de complexe d'espèces de R. solanacearum (RSSC). Le séquençage génomique de plus de 30 souches représentatives de chaque groupe phylogénétique a élargi notre connaissance de l'évolution et de la spéciation du RSSC. Cela a permis d'identifier de nouvelles fonctions associées à la virulence. En outre, un grand nombre d'études ont été réalisées sur l'interaction plantes hôtes-R. solanacearum et éclairent la génétique, la biologie moléculaire et le développement de la maladie. Ces études ont documenté les stratégies d'infection qu'utilise R. solanacearum pour faire face aux défenses immunitaires des plantes. Bien que ces données qualitatives soient fondamentales pour comprendre l'infection par R. solanacearum, elles sont insuffisantes pour savoir si une plante sera infectées ou non. Cette question fondamentale nécessiteune compréhension quantitative des processus responsables de l'infection et colonisation de la plante par la populations de R. solanacearum. Ce travail a permis une étude quantitative permettant de répondre à la question suivante:''Combien d'individus de R. solanacearum entrent de la racine pour établir la base de l'infection donnant lieu a la maladie bactérienne dans la plante?'' Cela nous a permis de déterminer quels facteurs contrôlent cette dynamique d'infection de R. solanacearum au sein de la plante hôte. Cette question scientifique nécessite un réexamen du cycle de vie de R. solanacearum et la caractérisation précise de l'ensemble du processus d'infection dans la plante. Sept paramètres dynamiques ont été affinés à partir de cinq étapes d'infection de R. solanacearum. Ensuite, nous avons établi un modèle mathématique de la dynamique dans l'hôte de la bactérie par l'intégration de ces paramètres. Le modèle suggère que toute la dynamique de la population influe sur la taille de la population de R. solanacearum. L'évaluation in vivo des paramètres et de leurs interactions prédit une petite taille de la population fondatrice, autour de quatre centaines de celluels bactériennes, ce qui a été confirmé par des mesures expérimentales avec une approche probabiliste. Pour comprendre les mécanismes qui restreignent la population de R. solanacearum, nous avons étudié les impacts de la virulence bactérienne, des barrières des plantes et du facteur environnemental sur la population fondatrice de l'infection. Nous avons montré que le goulot d'étranglement des infections est principalement modulé par l'agent pathogène (arsenal de virulence), l'hôte (caractéristiques physiques et immunitaires) et les conditions environnementales (température) en accord avec des études qualitatives.

Bacterial wilt caused by Ralstonia solanacearum limits the global production of many crops. The extensive genetic diversity of the bacterium has in recent years led to the concept of a R. solanacearum Species Complex (RSSC). Genome sequencing of over 30 representative strains of the each phylogenetic groups has broadened our knowledge of the evolution and speciation of RSSC. This enabled the identification of novel virulence-associated functions. Furthermore, a large number of studies have been carried on plants-R. solanacearum interactions and shed light on the genetics, molecular biology, and disease development. These studies have documented the infection strategies of R. solanacearum employed to cope with plant immune defenses. Although these qualitative investigations are a basis to understand the pathogenesis of R. solanacearum, they are insufficient to know whether or not plants will be diseased. These fundamental questions require a quantitative understanding of the processes responsible for the rise, dissemination and fall of the infection populations of R. solanacearum. This work pioneered the quantitative study in plant bacterial pathogens by addressing the following question: ''How many R. solanacearum individuals enter from the root to establish the bacterial wilt disease in plant?'' It allowed us to determine what factors control the infection dynamics of R. solanacearum within the host plant. This scientific question requires a re-examination on the life cycle of R. solanacearum and the precise characterization of the whole infection process in plant. Seven dynamical parameters were refined from five subsequent infection steps of R. solanacearum in host plant. Then, we established a mathematical model of within-host dynamics of the bacterium by the integration of these parameters. The model suggests that the whole population dynamics influences the founding population/bottleneck size of R. solanacearum. The in vivo assessment of parameters and their interactions predicted a small founding population size, around four hundred bacterial cells, which was confirmed by experimental measurements with a probabilistic approach. To understand mechanisms restricting R. solanacearum population, we further investigated impacts of bacterial virulence, plant barriers and environmental factor on the infection founding population. We showed that infection bottleneck is mainly modulated by the pathogen (virulence arsenal), the host (physical and immunity traits) and the environmental conditions (temperature).