Conséquences et évolution de l’autofécondation : une approche expérimentale chez des gastéropodes hermaphrodites d’eau douce

evolutionnary consequences of selfing : an experimental evolution approach in freshwater snails

• Auteur / Autrice : Elsa Noël
• Direction : Philippe Jarne, Sylvain Glémin
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Ecologie, évolution, ressources génétiques, paléontologie
• Date : Soutenance le 14/12/2015
• Etablissement(s) : Montpellier
• Ecole(s) doctorale(s) : Systèmes Intégrés en Biologie, Agronomie, Géosciences, Hydrosciences, Environnement (Montpellier ; École Doctorale ; 2009-2014)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Centre d'écologie fonctionnelle et évolutive (Montpellier)
• Jury : Président / Présidente : Annie Guiller
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Philippe Jarne, Sylvain Glémin, Annie Guiller, Claudie Doums, John Pannell, Sandrine Maurice
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Claudie Doums, John Pannell

Mots clés

Mots clés contrôlés

Gastéropodes d'eau douce

Fécondation

Intersexuation

Mots clés libres

Hermaphrodisme

Systèmes de reproduction

Allocation

Evolution expérimentale

Animal

Hermaphroditism

Reproductive systems

Sexual allocation

Experimental evolution

Animal

Résumé

Une grande partie des organismes hermaphrodites, qu’il s’agisse de plantes ou d’animaux, est capable de se reproduire par autofécondation, comme alternative à la fécondation croisée. Or les modèles théoriques prédisent un ensemble de conséquences évolutives importantes liées à l’autofécondation. La première prédiction est qu'une population pratiquant l'autofécondation est moins sensible à la dépression de consanguinité qu'une population à reproduction croisée, car une partie de la dépression a été « purgée », c’est-à-dire que les allèles délétères récessifs sont éliminés par la sélection naturelle plus facilement en autofécondation. Cette purge entraine en retour une sélection positive sur l’autofécondation. On attend aussi chez ces populations l’évolution de traits facilitant l’autofécondation (par ex., des fleurs fermées), ainsi qu’une réallocation de ressources de la fonction mâle vers la fonction femelle, en raison d’une sélection sexuelle réduite sur la fonction mâle. Une reproduction par autofécondation va aussi considérablement affecter la variabilité disponible en raison d’une taille efficace de population divisée par deux, augmentant les effets de dérive. Par ailleurs, la moindre efficacité de la recombinaison va augmenter la sensibilité aux interférences sélectives (sélection d’arrière-plan, balayage sélectif) et diminuer la probabilité de fixer plusieurs mutations avantageuses dans le même génome. En d’autres termes, l’autofécondation conduit à un fardeau génétique plus lourd, et diminue les capacités d'adaptation et l’efficacité de la sélection naturelle. On prédit donc que les espèces autofécondantes ont une probabilité d’extinction plus grande que les espèces allofécondantes – elles constituent un cul-de-sac évolutif. Ces prédictions ont pour l’essentiel été évaluées chez des plantes, voire ne l’ont pas été du tout. L’objectif de cette thèse est d’apporter des éléments permettant de les tester chez des animaux, les escargots hermaphrodites d’eau douce. Pour ce faire, nous avons opté pour une approche d’évolution expérimentale permettant de contrôler régime de reproduction, conditions environnementales et pressions de sélection. Notre modèle d’étude est Physa acuta, une espèce allofécondante qui est capable de se reproduire par autofécondation et nous avons des lignées expérimentales se reproduisant soit en allofécondation stricte soit alternant avec une génération d’autofécondation depuis 20 à 30 générations au laboratoire. La première expérience montre que non seulement la dépression de consanguinité est largement purgée en une dizaine de génération d’autofécondation, mais aussi que le temps d’attente (un trait positivement corrélé au taux d’allofécondation) a fortement diminué. Nous n’observons en revanche aucune réallocation sur la fonction femelle. La deuxième expérience dans laquelle nous avons comparé la réponse à la sélection sur un trait morphologique en autofécondation et en allofécondation montre qu’une population en autofécondation répond d’abord mieux car les allèles sont progressivement placés à l’état homozygote mais cet avantage s’épuise rapidement probablement à cause des interférences sélectives car en trois générations elles commencent à répondre plus lentement que la même population en allofécondation (le trait considéré était la forme de la coquille). Ces travaux apportent des éléments nouveaux quant à notre compréhension de l’évolution de l’autofécondation, et proposent des éléments expérimentaux novateurs quant à la moindre adaptabilité des espèces autofécondantes.

Many hermaphroditic organisms, either plants or animals, are able to reproduce by self-fertilization, at least alternatively with cross fertilization. Theoretical models predict several important consequences linked to this mating system. The first prediction is that a selfing population is less sensitive to inbreeding depression than an outcrossing one, because part of the depression can be « purged » meaning that the recessive deleterious alleles are easier to eliminate by natural selection under selfing. This purge creates a positive feedback to favour self fertilization. In these circumstances, we also expect the evolution of traits facilitating self fertilization (for example closed flowers) and a reallocation of resources from the male to the female function, because sexual selection is reduced in the male function. Self-fertilization also affects standing variation, as the effective population size is divided by two, enhancing the effects of drift. In addition, recombination becomes inefficient, increasing the extent of selective interference among loci (background selection, selective sweep) and decreasing the probability to fix several advantageous mutations in the same genome. In other words, self-fertilization decreases the adaptive potential and the efficiency of natural selection. We then predict that autogamous species have a higher probability of extinction, this is called the “dead end hypothesis”. Some of these predictions have been tested mainly in plants or not at all. The aim of this thesis is to test them in animals, using freshwater snails as model systems. To this end, we followed an experimental evolution approach using laboratory populations of Physa acuta a preferentially outcrossing snail able to reproduce by self-fertilization. These populations were maintained for 20 to 30 generations either under pure outcrossing or under alternating generations of outcrossing and selfing. In a first experiment we show that inbreeding depression is largely purged after only ten generations of selfing, but also that the waiting time, (a trait positively correlated to the outcrossing rate) decreased largely. We did not observe however any reallocation in favour of the female function. In a second experiment we compared the response to artificial selection on a morphological trait under selfing and outcrossing. We observed that when an outbred population switches to self-fertilization the response to selection is initially enhanced as alleles are progressively made homozygous. However this advantage is quickly offset by selective interference and after no more than three generations selfing populations start to respond to selection more slowly than outcrossing onesThis work brings new elements for the understanding of the evolution of mating systems, and provides empirical support for the lower adaptability of selfing species.