Sur l'analyse et l'auto-organisation des réponses de populations neuronales

On the demixing and self-organized formation of neural population responses

• Auteur / Autrice : Wieland Brendel
• Direction : Christian Machens, Sophie Denève
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Neurosciences computationelle
• Date : Soutenance le 29/10/2014
• Etablissement(s) : Paris, Ecole normale supérieure
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Cerveau, cognition, comportement (Paris)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire de neurosciences cognitives & computationnelles (Paris)
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Sophie Denève

Mots clés

Mots clés contrôlés

Neurosciences cognitives

Mots clés libres

Population neuronale

Plasticité synaptique

Auto-organisation

Principal component analysis

Résumé

Les neurones dans les zones corticales sup´erieures, telles que le cortex pr´efrontal, r´epondent `a unelarge gamme de variables sensorielles et motrices et affichent donc ce qu’on appelle une s´electivit´emixte. L’information repr´esent´ee par ces zones, ainsi que la fa¸con dont elles la repr´esentent, sonttr`es mal comprises du fait de la diversit´e et de la complexit´e des r´eponses unicellulaires. Dansla premi`ere partie de la pr´esente th`ese, nous introduisons une nouvelle technique de r´eductionde dimensionnalit´e, l’analyse en composantes principales dissoci´ees (demixed principal componentanalysis, dPCA). Cette m´ethode permet une extraction automatique des caract´eristiques essentiellesde l’activit´e complexe d’une population. Nous r´eanalysons quatre ensembles de donn´eesenr´egistr´ees dans des esp`eces diff´erentes (rats et macaques), des zones corticales diff´erentes (cortexpr´efrontal et cortex orbitofrontal), et lors de tˆaches exp´erimentales diff´erentes (m´emoire de travailtactile et visuo-spatiale, discrimination et cat´egorisation d’odeurs). Dans chacun de ces cas, ladPCA permet de fournir une visualisation compacte des donn´ees qui synth´etise les caract´eristiquespertinentes de la r´eponse de la population neuronale dans une seule figure. L’activit´e de la populationest d´ecompos´ee en peu de composantes dissoci´ees qui repr´esentent la plus grande partiede la variance des donn´ees et r´ev`elent l’accord dynamique de la population aux stimuli, d´ecisions,r´ecompenses etc. Par rapport aux approches traditionnelles, la dPCA simplifie nettement la visualisationdes donn´ees et r´ev`ele des caract´eristiques essentielles souvent masqu´ees, comme descomposantes majeur de l’activit´e neuronale ind´ependantes de la tˆache sp´ecifique, et le passagesuccessif de composantes en composantes de l’information essentielle `e la tˆache tout au long del’essai.La dPCA confirme donc la pr´esence de r´eponses neuronales fortement structur´ees. Pourtant,il reste `e d´emontrer comment de telles r´eponses peuvent ´emerger de grands r´eseau de neuronesbruyants et non-lin´eaires. Dans la seconde partie, nous nous appuyons sur l’hypoth`ese que lecode de population optimal soit robuste par rapport aux perturbations (comme le mort neuronalou l’´echec de la g´en´eration de potentiels d’action) autant qu’il soit m´etaboliquement efficace. Cecode optimal peut tre r´ealis´e dans des r´eseaux ´equilibrant finement les courants excitatoires etinhibitoires. Nous fixons cet ´equilibre comme cible d’apprentissage et d´erivons alors des r`eglesde plasticit´e synaptique biologiquement plausibles pour les connexions r´ecurrentes ainsi que feedforward,autant dans les r´eseaux avec codage par taux de d´echarge que dans ceux avec codagetemporel. De ces r`egles d’apprentissage, nous obtenons des r´eseaux r´ecurrents auto-organis´es avecune r´eponse de population structur´ee et robuste `e de fortes perturbations. Ces r´eseaux pr´esententnotamment de nombreuses propri´et´es qui sont caract´eristiques d’enregistrements physiologiquesdans les zones corticales sup´erieures, y compris l’irregularit´e des d´echarges selon la loi de Poisson.Cette variabilit´e, loin d’tre du bruit, permet en fait, grˆace `e une coop´eration optimale entreneurones, que les stimuli soient repr´esent´es le mieux possible au niveau de la population. Cesr´esultats sugg`erent que l’´equilibre entre excitation et inhibition, l’hom´eostasie, la plasticit´e enfonction du temps d’occurrence des impulsions, et les statistiques de d´echarge selon Poisson sonttous interd´ependants, et qu’il s’agit de traits caract´eristiques d’un codage optimal et non-redondantprenant en compte chacun des potentiels d’actions sans exception.

Neurons in higher cortical areas, such as the prefrontal cortex, are known to be tuned to avariety of sensory and motor variables, and are therefore said to display mixed selectivity.The diversity and complexity of the respective single-cell responses often obscures whatinformation these areas represent, or how it is represented. The first half of this thesisintroduces a novel dimensionality reduction technique, demixed principal componentanalysis (dPCA), which automatically discovers and highlights the essential features ofcomplex population activities. We reanalyse population data from four datasets comprisingdifferent animals (rats and monkeys), different higher cortical areas (prefrontal cortex,orbitofrontal cortex) and different experimental tasks (tactile and visuospatial workingmemory tasks, odour discrimination and categorization tasks). In each case, dPCA providesa concise way of data visualization that summarizes the relevant features of thepopulation response in a single figure. The population activity gets decomposed into afew demixed components that capture most of the variance in the data, and that highlightthe dynamic tuning of the population to stimuli, decisions, rewards, etc. Comparedwith traditional approaches, dPCA considerably simplifies the visualization of the data.Moreover, dPCA reveals important, but inconspicuous, features that remained unnoticedwith more conventional approaches: these include strong, condition-independent componentsof the neural activity, and the shifting of task-relevant information between differentcomponents, i.e. between firing rate subspaces.How such highly structured population responses, as exposed by dPCA, can emerge inlarge populations of noisy and non-linear single cells is still an open question. In the secondhalf of this thesis we start with the assumption that the optimal neural population code isboth robust to perturbations (like neuronal death or spike failures) and computationallyefficient. Such optimal codes can emerge in networks that exhibit a tight balance betweenexcitatory and inhibitory currents. We use this balance as a target for learning and derivebiologically plausible synaptic plasticity rules in rate- and spiking neural networks for boththe feed-forward and recurrent synaptic connections. The resulting self-organized recurrentneural networks display a highly structured population response, are robust to largedegrees of perturbations and show many signatures of physiological recordings in highercortical areas, including irregular spike-trains with Poisson-like statistics. This variability,however, is not noise: optimal cooperation within the network ensures that input stimuliare perfectly tracked, spike-by-spike, at the level of the population. This result suggeststhat excitatory/inhibitory balance, homeostasis, spike-time dependent plasticity rules andPoisson firing statistics go hand in hand and are signatures of an optimal, non-redundantpopulation code where each single spike counts.