Ecologie des chytrides parasites de la cyanobactérie Anabaena macrospora

Ecology of chytrids parasitizing the cyanobacterium Anabaena macrospora

• Auteur / Autrice : Mélanie Gerphagnon
• Direction : Télesphore Sime Ngando, Delphine Latour
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Ecologie Microbienne
• Date : Soutenance le 18/10/2013
• Etablissement(s) : Clermont-Ferrand 2
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale des sciences de la vie, santé, agronomie, environnement (Clermont-Ferrand)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Laboratoire Microorganismes : Génome et environnement
• Jury : Président / Présidente : Frédéric Delbac
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Télesphore Sime Ngando, Delphine Latour, Jean-François Humbert
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Isabelle Domaizon, Bastiaan Ibelings

Mots clés

Mots clés contrôlés

Anabaena

Mots clés libres

Anabaena macrospora

Rhizosiphon crassum

R. akinetum

Chytrides

Cyanobactérie

Ecologie

Anabaena macrospora

Rhizosiphon crassum

R. akinetum

Chytrids

Cyanobacteria

Ecology

Résumé

En raison des forçages anthropiques exercés sur les écosystèmes aquatiques et des effets des changements globaux présents et à venir, on s’attend à une augmentation de la fréquence et de l’intensité des proliférations cyanobactériennes lacustres. Une meilleure connaissance des facteurs biotiques, et notamment du parasitisme, impliqués dans le control des dynamiques cyanobactériennes semble essentielle. Il est désormais établi que les Chytridiomycota (chytrides) constituent les principaux pathogènes fongiques du phytoplancton. Ainsi, les travaux de recherche menés au cours de cette thèse ont eu pour objectif d’étudier le parasitisme fongique associé aux efflorescences cyanobactériennes, et plus précisément l’écologie des chytrides parasites de la cyanobactérie Anabaena macrospora, espèce filamenteuse présentant des proliférations massives et récurrentes dans le lac d’Aydat (France). Par la mise en place d’un schéma d’échantillonnage temporel et spatial à haute fréquence et prenant en compte deux années consécutives (2010 et 2011), nous avons pu (i) étudier les cycles de vie des deux espèces de parasites fongiques associées à A. macrospora, (ii) évaluer l’impact de ces parasites sur la dynamique de la population cyanobactérienne, et (iii) caractériser des facteurs contrôlant la dynamique des systèmes hôtes-parasites d’intérêt. De plus, (iv) afin de mettre en exergue les relations étroites existantes entre l’hôte et la production fongique associée, nous avons mis au point des protocoles méthodologiques permettant une analyse microscopique fine de l’hôte, des sporanges et de leur contenu en zoospores (fécondité des chytrides). Les résultats acquis mettent en évidence la coexistence de deux espèces de chytrides, Rhizosiphon crassum et R. akinetum, associées à A. macrospora. La reconstruction des cycles de vie par analyse d’images prises à partir d’échantillons naturels nous a permis de montrer que les deux chytrides présentaient une durée de leur cycle de vie similaire, et estimée à environ 3j. pour R. crassum. Cependant, ces deux espèces se différencient d’un point de vue fonctionnel en parasitant des types cellulaires distincts : R. crassum influence directement la biomasse active en parasitant les cellules végétatives, alors que R. akinetum parasite les cellules de résistances (akinètes) de A. macrospora. Cette dernière espèce peut donc avoir un impact sur le recrutement, la structure génétique et la variabilité interannuelle de la population hôte. Par ailleurs, outre leur impact direct, nous montrons que l’action des chytrides parasites peut aboutir à une fragmentation mécanique des filaments de A. macrospora, augmentant potentiellement la perte de biomasse cyanobactérienne par broutage. De plus, nous avons pu mettre en évidence que la production zoosporique des chytrides dépendait des ressources nutritives disponibles tant d’un point vue quantitatif (taille de l’hôte) que qualitatif (groupe phytoplanctonique parasité, métabolisme de l’hôte...). La réduction de la biomasse active de cyanobactéries, la fragmentation mécanique, ainsi que la production de zoospores dont la qualité nutritive pour le zooplancton a été démontrée, établissent les chytrides comme lien trophique entre les proliférations cyanobactériennes filamenteuses « inedible », considérée comme impasses trophiques, et les niveaux trophiques supérieurs. Enfin, l’ensemble des résultats acquis montre l’intérêt de prendre en compte, désormais, le rôle fonctionnel des champignons microscopiques parasites, notamment comme agents régulateurs direct et indirect du développement phytoplanctonique. Cette prise en compte permettrait, sans aucun doute, d’améliorer les modèles de transferts de matière et d’énergie qui transitent dans les écosystèmes aquatiques, dans le contexte général d’optimiser la gestion des plans d’eau.

Face to both the important anthropogenic input in nutrients and the global change, numerous authors predict that the cyanobacterial blooms will increase in relative abundance in aquatic ecosystems. An exhaustive knowledge of the driving biotic factors of the cyanobacterial dynamic is essential. In lakes, the most common fungal parasites of phytoplankton belong to the phylum Chytridyomycota (i.e. chytrids). The aim of the thesis was to investigate the fungal parasitism associated to the cyanobacterial blooms, particularly the ecology of chytrids parasitizing the filamentous cyanobacterial species Anabaena macrospora, in Lake Aydat (France). During two successive years (2010-2011), investigations on (i) the chytrid cycle of life of two chytrid species parasitizing A. macrospora, (ii) the impact of the fungal parasitism on the cyanobacterial bloom dynamic and (iii) driving factors of the host-parasite pairings dynamics have been led during two spatio-temporal surveys using high resolution sampling strategies. Moreover (iv) a double staining method based on a combination of CFW and SYTOX green for counting, identifying, and investigating the fecundity of phytoplankton fungal parasites and the putative relationships established between hosts and their fungal parasites has been developed. Results underlined the coexistence of two chytrids, Rhizosiphon crassum and R. akinetum, which have similar life cycles but differed in their infective regimes depending on the cellular niches offered by their host. R. crassum infected both vegetative cells and akinetes while R. akinetum infected only akinetes. A reconstruction of the developmental stages suggested that the life cycle of R.crassum was completed in about 3 days. By infecting akinetes, R. akinetum could reduce or modify the genetic structure of the cyanobacterial bloom of the following year. Furthermore, chytrids may reduce the length of filaments of Anabaena macrospora significantly by ‘‘mechanistic fragmentation’’ following infection. All these results suggest that chytrid parasitism is one of the driving factors involved in the decline of cyanobacterial blooms, by direct mortality of parasitized cells and indirectly by the mechanistic fragmentation, which could weaken the resistance of A. macrospora to grazing. Moreover, we underlined that the production of zoospore depends on the nutritional host quantity (host size) and quality (host phytoplanktonic group, host metabolism...). The decrease of the cyanobacterial active biomass, mechanistic fragmentation, and production of zoospores which exhibit a high nutritional quality for the zooplankton, established the chytrids as a real link between the inedible filamentous cyanobacteria, considered as trophic dead ends, and the higher trophic levels. Overall, we consider that the acquisition of our data places the chytrid parasitism as an important driving factor of the phytoplankton dynamic, allowing the inclusion of fungi and their main function (parasitism) in the energy and matter fluxes in the pelagic ecosystems.