Systèmes de reproduction et scénarios d’invasion chez la petite fourmi de feu, Wasmannia auropunctata

Breeding system and scenario of invasion in the little fire ant, Wasmannia auropunctata

• Auteur / Autrice : Olivier Rey
• Direction : Arnaud Estoup
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Biologie des organismes et des populations
• Date : Soutenance le 16/12/2011
• Etablissement(s) : Montpellier, SupAgro
• Ecole(s) doctorale(s) : Systèmes Intégrés en Biologie, Agronomie, Géosciences, Hydrosciences, Environnement (Montpellier ; École Doctorale ; 2009-2014)
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : Centre de Biologie pour la Gestion des Populations - UMR CBGP (Montpellier)
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Arnaud Estoup, Sandrine Maurice, Thomas Guillemaud, Sébastien Lavergne
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Myriam Valero, Claudie Doums

Mots clés

Mots clés libres

Wasmannia auropunctata

Invasion

Parthénogenèse

Androgenèse

Evolution

Adaptation

Wasmannia auropunctata

Invasion

Parthenogenesis

Androgenesis

Evolution

Adaptation

Résumé

Cette thèse vise à améliorer notre connaissance des processus évolutifs et écologiques liés aux invasions biologiques au travers de l'étude de populations envahissantes et non envahissantes de la petite fourmi de feu, Wasmannia auropunctata. Cette espèce présente un polymorphisme du système de reproduction original. Dans les populations ancestrales, les reines et les mâles se reproduisent selon le mode de reproduction sexué classique des hyménoptères (haplo-diploïde). Dans d'autres populations, les reines sont parthénogénétiques et les mâles sont produits de manière clonale via les œufs pondus par la reine. Ces reines et ces mâles produisent néanmoins des ouvrières stériles sexuellement. Ce mode de reproduction clonal semble associé indirectement au succès d'invasion des populations. Dans un premier temps nous avons identifié les mécanismes sous-jacents au système de reproduction des populations clonales. Nos résultats montrent que les reines utilisent la parthénogenèse automictique associée à une réduction du taux de recombinaison pour la production de reines, l'androgenèse pour la production des mâles et la reproduction sexuée pour la production d'ouvrières stériles. La fixation des génomes parentaux dans les descendances successives permet la reproduction entre individus d'une même cohorte en évitant la dépression de consanguinité dans la descendance ouvrière. Nous avons ensuite montré que le changement de système de reproduction de la sexualité vers la clonalité est associé à un changement adaptatif permettant aux ouvrières des populations clonales de mieux tolérer les températures stressantes caractéristiques des localités envahies, comparativement aux ouvrières des populations sexuées ancestrales. Enfin, l'utilisation d'une approche multidisciplinaire couplant des modèles de distribution d'espèces, des analyses de génétique des populations et des expériences en laboratoire, nous a permis de montrer que les changements évolutifs clefs associés au succès d'invasion des populations, ont lieu dans des habitats marginaux de l'aire native, avant la dispersion vers des localités distantes caractérisées par des conditions environnementales similaires.

The main goal of this thesis is to provide new insights on the evolutionary processes associated to biological invasions through the study of invasive and non-invasive populations of the little fire ant, W. auropunctata. This species is characterised by an eccentric breeding system polymorphism. In ancestral populations, queens and males reproduce following the classical sexual reproduction system of hymenopteran species (haplo-diploid). In some other populations, queens reproduce by parthenogenesis and the males are reproduced clonally through queens' eggs. These clonal queens and males nevertheless produce sterile workers sexually. Interestingly this clonal reproduction seems indirectly associated with the invasive success of populations. In this study, we first identified the mechanisms underlying the breeding system of clonal populations. Our results indicate that queens use automictic parthenogenesis associated with a drastic reduction of meiotic recombination rate, androgenesis and sexual reproduction for the production of queens, males, and sterile workers respectively. The fixation of parental genomes in the successive generations allows individuals from the same cohort to reproduce together avoiding inbreeding depression in their worker offspring. We also found that the change of breeding system from sexuality to clonality is associated with an adaptive change that allow workers from clonal populations to better tolerate the stressing temperatures of invaded areas better than workers from ancestral sexual populations. Finally, we used a developed mutlidisciplinary approach combining niche modelling, genetic analyses and laboratory experiments, and found that the above evolutionary changes occur within the native range in marginal habitats prior to long-distance dispersal events into localities that display similar environmental conditions.