Epigenetic control of transcription during gametogenesis and early seed development in Arabidopsis thaliana

• Auteur / Autrice : Marion Pillot
• Direction : Daniel Grimanelli, Daphné Autran
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Sciences de la vie. Biologie intégrative des plantes
• Date : Soutenance en 2010
• Etablissement(s) : Perpignan
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Énergie environnement (Perpignan ; 1999-....)

Mots clés

Mots clés contrôlés

Gamétogenèse

Plantes -- Embryologie

Chromatine

Arabidopsis thaliana

Résumé

L’extraordinaire capacité des gamètes à produire un nouvel organisme a de tout temps fasciné les biologistes et reste une question fondamentale aujourd’hui. Les gamètes sont des cellules hautement spécialisées : verrouillées à l’encontre des programmes somatiques tout en maintenant un potentiel de totipotence que l’on suppose sous contrôle maternel. Le développement du zygote totipotent serait donc dépendant d’événements initiés dans les gamètes femelles. Chez les animaux, la définition des cellules germinales requiert une inhibition transcriptionnelle et un remodelage de la chromatine. Après fécondation, le jeune embryon demeure transcriptionnellement quiescent. Son développement est assuré par les produits maternels préalablement stockés dans l’oocyte puis s’autonomise au cours de la transition maternelle-zygotique (TMZ). Nous montrons ici que chez la plante modèle Arabidopsis, le jeune embryon est également quiescent, tandis que son tissu nourricier, l’albumen, est actif. Ces statuts transcriptionnels distincts sont hérités des gamètes femelles (la cellule oeuf et la cellule centrale, respectivement) et liés à des profils spécifiques de diméthylation en H3K9 et de localisation de TERMINAL FLOWER 2, deux marques respectivement associées au silencing de l’hétérochromatine et de l’euchromatine. Nous avons identifié l’ADN méthyltransférase CHROMOMETHYLASE 3 (CMT3), spécifique des sites non-CG, comme ayant un rôle crucial dans la reprogrammation de la cellule oeuf, sa mutation conduisant à une perte drastique de ces deux marques spécifiquement dans cette cellule, à la réactivation simultanée de rétrotransposons à LTR (Long Terminal Repeat) de type Gypsy et à des défauts de divisions cellulaires au cours du développement précoce de l’embryon.

The remarkable ability of gametes to generate a complete organism has fascinated biologists for more than a century and remains a central question today. Gametes are highly specialized : blocked from following somatic programs while maintaining a potential for totipotency. The consensus today is that this potential is maternally controlled. The female gametes thus probably initiate the events required for the development of the totipotent zygotes. In animals, germ cell specification involves transcriptional repression and genome-wide chromatin remodeling. After fertilization, the early embryo remains transcriptionally quiescent and its development is driven by maternal products previously stored in the oocyte, embryonic genome activity starting during the maternal-tozygotic transition (MZT). Here, we show that in the Arabidopsis model plant, the early embryo is also quiescent, while its nurturing tissue, the endosperm, is active. These distinct transcriptional statuses are inherited from the female gametes (the egg and central cells, respectively) and linked to specific patterns of H3K9 dimethylation and TERMINAL FLOWER 2 localization, two marks respectively associated with heterochromatin and euchromatin silencing. We identified the non-CG DNA methyltransferase CHROMOMETHYLASE 3 (CMT3) as playing a crucial role in the egg cell reprogramming, its mutation resulting in a dramatic loss of both marks in this cell type specifically, the concomitant reactivation of Gypsy LTR (Long Terminal Repeat) retrotransposons and cell division defects during early embryogenesis.