Phylogeny of Chelicerata and study of substitution rates in their mitochondrial and nuclear genes

Phylogénie des Chelicerata et étude des taux de substitution dans leurs gènes mitochondriaux et nucléaires

• Auteur / Autrice : Juliette Arabi
• Direction : Louis Deharveng, Alexandre Hassanin
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Phylogénie et évolution moléculaire
• Date : Soutenance en 2010
• Etablissement(s) : Paris, Muséum national d'histoire naturelle
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences de la nature et de l'Homme - Évolution et écologie (Paris)
• Jury : Président / Présidente : Guillaume Lecointre
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Frédéric Delsuc, Lars Podsiadlowski
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Michaël Manuel, Dominique Mouchiroud

Mots clés

Mots clés contrôlés

Phylogénie moléculaire

Évolution moléculaire

Chélicérates

Résumé

Le sous-phylum des Chelicerata comprend les arthropodes caractérisés par la présence d’une paire de chélicères : arachnides, limules et pycnogonides. A ce jour, les relations inter- et intra-ordinales restent très peu résolues et l’inclusion des pycnogonides au sein des chélicérates demeure une question très débattue. Les phylogénies mitochondriales montrent souvent des résultats contradictoires qui s’expliquent par des variations importantes dans les taux de substitution de l’ADN mitochondrial au cours de l’évolution des arthropodes. L’analyse de plus de 1 600 séquences du gène mitochondrial CO1 a permis de mettre en évidence de très fortes variations de la composition en bases chez les chélicérates, avec notamment une inversion du biais de composition en bases brinspécifique chez les araignées opisthothèles et les scorpions, et une très forte hétérogénéité chez les acariens, opilions, pseudoscorpions et pycnogonides. L’étude comparative de l’organisation des génomes mitochondriaux suggère que deux types de réarrangements sont à l’origine de ces inversions : une inversion d’un fragment génomique contenant CO1 entraîne une inversion locale, alors qu’une inversion de la région de contrôle engendre une inversion dans tout le génome. Ainsi, la seule étude du gène CO1 permet d’identifier les taxons susceptibles d’avoir subi des remaniements génomiques. Du point de vue phylogénétique, les conséquences de ces inversions sont dramatiques puisqu’elles entraînent de nombreux artefacts de reconstruction liés au phénomène d’attraction de branches longues. Afin de mieux appréhender les relations inter-ordinales, le gène CO1 et les ARNr nucléaires 18S et 28S ont été analysés pour une matrice de 180 taxons. Les Euchelicerata, tous les ordres d’arachnides (exceptés les acariens) et les Tetrapulmonata sont trouvés monophylétiques. En revanche, la position des pycnogonides reste incertaine. La comparaison des données mitochondriales et nucléaires suggère de surcroit une accélération des taux d’évolution moléculaire chez les acariens et chez les pseudoscorpions. Pour tester la position phylogénétique des pycnogonides, 68 régions nucléaires de gènes codant des protéines ont été extraites des banques de données et analysées pour 98 taxons. L’analyse des sites synonymes révèle une importante hétérogénéité de composition en bases. Chez certains organismes, comme Mastigoproctus (uropyge), la plupart des gènes sont riches en AT ; chez d’autres, comme Ixodes (acarien), la majorité des gènes sont riches en GC ; chez d’autres encore, tel que Idiogaryops (pseudoscorpion), les proportions sont quasi équilibrées. Cette hétérogénéité traduit de fortes différences taxinomiques dans les contraintes mutationnelles, ce qui constitue un problème majeur pour modéliser l’évolution moléculaire lors des reconstructions phylogénétiques. Ainsi, l’amélioration de l’échantillonnage taxinomique apparaît comme incontournable pour espérer faire émerger une conclusion sur la position des pycnogonides

The subphylum Chelicerata contains arthropods characterized by a pair of chelicerae : arachnids, horseshoe crabs (Xiphosura) and sea spiders (Pycnogonida). To date, inter- and intra-ordinal relationships remain poorly resolved and the inclusion of Pycnogonida within Chelicerata is still a highly debated issue. Mitochondrial phylogenies have shown conflicting results that can be explained by variations in substitution rates of the mitochondrial DNA during the evolution of Arthropoda. In this study, more than 1,600 sequences of the mitochondrial CO1 gene were analyzed for base composition at third codon positions. The results show great variations among chelicerates, with a reversal strand-specific bias in the case of opisthothele spiders and scorpions, and a strong heterogeneity within acarines, harvestmen, pseudoscorpions and sea spiders. Reversals of base composition can be related to mitochondrial rearrangements: an inversion of a genomic fragment containing CO1 can generate a local reversal, while an inversion of the control region can create a reversal in the whole genome. The study of CO1 alone can be used to identify taxa affected by mitogenomic rearrangements. From a phylogenetic view, the consequences of these inversions are dramatic, since they entail many reconstructions artifacts related to the long-branch attraction phenomenon. A matrix including three genes (CO1 and the nuclear 18S and 28S rRNAs) and 180 taxa was constructed to better understand inter-ordinal relationships. The results show that Euchelicerata, all arachnid orders (except Acari) and the Tetrapulmonata (Amblypygi, Araneae, Uropygi) are monophyletic. The position of Pycnogonida was found to be uncertain. The comparison between mitochondrial and nuclear trees suggests faster rates of molecular evolution in Acari and Pseudoscorpiones. The phylogenetic position of Pycnogonida was also studied using a large data set of nuclear data: 68 regions of protein-coding genes were extracted from nucleotide databases for 98 taxa. The analysis of third codon positions revealed important variations in base composition. In some organisms, like Mastigoproctus (Uropygi), all genes are rich in AT; in others, such as Ixodes (Acari), the majority of genes are rich in GC; in others, such as Idiogaryops (Pseudoscorpiones), the proportions are balanced. These variations suggest that multiple changes in mutational patterns occurred during the evolution of arthropods. As these changes can lead to tree reconstruction artifacts, we consider that the position of Pycnogonida needs to be reassessed using denser taxonomic sampling.