Recurrent evolution of zygomorphy in eudicots. Investigation of floral architecture, development and genetic bases

• Auteur / Autrice : Florian Jabbour
• Direction : Sophie Nadot, Catherine Damerval
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Sciences biologiques. Biodiversité, systématique, évolution
• Date : Soutenance en 2009
• Etablissement(s) : Paris 11
• Partenaire(s) de recherche : Autre partenaire : Université de Paris-Sud. Faculté des sciences d'Orsay (Essonne)

Mots clés

Mots clés contrôlés

Symétrie (biologie)

Homoplasie

Renonculacées

Mots clés libres

Zygomorphie

Résumé

La symétrie bilatérale (ou zygomorphie) est un caractère floral apparu de manière récurrente et indépendante au cours de l’évolution des angiospermes, à partir de formes ancestrales de fleurs à symétrie radiale. La zygomorphie est considérée comme une innovation clé des plantes à fleur et est souvent associée à des phénomènes de radiations adaptatives. Certains facteurs génétiques impliqués dans la mise en place de la zygomorphie sont désormais connus chez quelques espèces modèles d’eudicots dérivées et le gène CYCLOIDEA, identifié chez Antirrhinum majus (Plantaginaceae), joue un rôle clé dans le déterminisme de ce caractère. Cependant, les causes moléculaires de la zygomorphie restent encore mal connues chez les eudicots basales et les monocots et il demeure de ce fait impossible de déterminer dans quels groupes taxonomiques l’évolution répétée de la zygomorphie résulte d’une évolution parallèle ou convergente. L’apparition répétée de ce caractère homoplasique résulte aussi probablement de l’action de contraintes de développement, le canalisant au cours de l’évolution dans certaines directions privilégiées. Ce travail de thèse a tout d’abord consisté à identifier de potentielles contraintes de développement dans le groupe des Asteridae (core eudicots), grâce à des méthodes phylogénétiques comparatives. Dans ce groupe, une mérosité variable du périanthe et des étamines nombreuses se sont avérés être des facteurs limitant les transitions vers la zygomorphie. Une comparaison avec un travail similaire effectué sur les Ranunculales a montré que le développement des Asteridae était plus canalisé et moins apte à former des combinaisons variées de caractères. Ces résultats laissent supposer l’existence d’un contrôle génétique de la zygomorphie différent entre les eudicots dérivées et basales. Afin de tester cette hypothèse, les bases moléculaires de la zygomorphie ont été étudiées chez les Ranunculaceae (Ranunculales) par une approche évo-dévo de type gène candidat. La diversité ainsi que les profils d’expression des gènes homologues de CYCLOIDEA (RANACYL) ont été examinés dans différentes espèces et pour différents organes et stades de développement. Le développement des espèces étudiées a auparavant été décrit, en insistant particulièrement sur la mise en place de la zygomorphie. L’approche évo-dévo a montré que les gènes RANACYL ont subi une première duplication avant la divergence des Ranunculaceae et une seconde, cette fois-ci avant la divergence du seul clade à fleurs zygomorphes de la famille. La duplication spécifique aux Delphinieae est un argument en faveur d’un rôle des gènes RANACYL dans la zygomorphie, mais les profils d’expression, à ce stade de l’étude, n’apportent pas de véritable confirmation. La poursuite de ce travail nécessitera l’utilisation de techniques de génétique inverse (VIGS) et de biologie moléculaire (études fonctionnelles par hybridations in situ) pour déterminer si l’évolution de la zygomorphie chez les Ranunculaceae résulte du même type de mécanismes moléculaires que ceux identifiés chez les eudicots dérivées.

Floral bilateral symmetry (zygomorphy) evolved several times independently in angiosperms, from radially symmetrical ancestors. The evolution of this floral trait is generally associated with adaptive radiation and high speciation rates. The genetic control of zygomorphy is well described in some core eudicot species and it was shown that the CYCLOIDEA gene, characterized in Antirrhinum majus (Plantaginaceae), is a major determinant of this character. However, molecular investigations of bilateral symmetry control are still patchy in basal eudicots and monocots and determining in which taxonomic group the repeated evolution of this homoplasious character is the result of convergent or parallel evolution is still a challenging question. Moreover, flower symmetry is an integrated phenotype, whose establishment during development can be controlled by historical associations among morphological traits, revealing either physical constraints or common genetic bases. The objectives of this study were to compare the morphological and phylogenetic contexts in which zygomorphy evolved in core and basal eudicots, and then to conduct an evo-devo approach combining a developmental study with the investigation of a candidate gene diversity and expression in Ranunculaceae. This work aimed first at identifying potential developmental constraints in Asteridae (core eudicots), using Phylogenetic Comparative Methods. The impact of perianth merism and stamen number on floral symmetry evolution was evidenced. A comparison with Ranunculales (basal eudicots) showed that in core eudicots there were fewer evolutionary trends associated with transitions toward zygomorphy and that development was more canalized. These results could indicate a different molecular control of zygomorphy between core eudicots and Ranunculales. The second step was to investigate the role of CYCLOIDEA homologs in shaping floral symmetry in Ranunculaceae (Ranunculales). The evo-devo approach showed that the lineage of CYCLOIDEA homologs of Ranunculaceae (RANACYL genes) was duplicated first before the divergence of Ranunculaceae and a second time likely in the lineage leading to the single zygomorphic clade of the family. The expression patterns of the members of the RANACYL multigenic family were uncovered in different species, organs and developmental stages. These were chosen after having described the development of our study species, giving a timing of the major landmarks and focusing on the establishment of zygomorphy. Even if a gene duplication specific to Delphinieae is an argument in favor of the involvement of RANACYL genes in controlling symmetry, the way these genes are expressed during development does not show clear evidence for this for the moment. This evo-devo study must be continued to assess whether the molecular pathways responsible for zygomorphy in Antirrhineae and Ranunculaceae are similar or not.