Bases génomiques et écologiques de l'adaptation des pucerons dans le contexte de la domestication des arbres fruitiers

Genomic and ecological bases of aphids adaptation in the context of fruit tree domestication

• Auteur / Autrice : Sergio Gabriel Olvera Vázquez
• Direction : Amandine Cornille
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Évolution
• Date : Soutenance le 06/11/2023
• Etablissement(s) : université Paris-Saclay
• Ecole(s) doctorale(s) : École doctorale Sciences du Végétal : du gène à l'écosystème
• Partenaire(s) de recherche : Laboratoire : GQE - Génétique Quantitative et Évolution - Le Moulon
• Partenaire(s) de recherche : référent : Faculté des sciences d'Orsay
• Partenaire(s) de recherche : graduate school : Université Paris-Saclay. Graduate School Biosphera (2020-....)
• Jury : Président / Présidente : Yvan Rahbé
• Jury : Examinateurs / Examinatrices : Jean Peccoud, Carole Smadja, Jeanne Ropars
• Jury : Rapporteurs / Rapporteuses : Jean Peccoud, Carole Smadja

Mots clés

Mots clés contrôlés

Parasites

Relations hôte-parasite

Sélection naturelle

Chémorécepteurs

Pucerons

Mots clés libres

Puceron

Chimioréception

Jardin commun

Divergence

Interaction hôte-parasite

Adaptation locale

Aphid

Chemoreception

Common garden

Divergence

Host-parasite interaction

Local adaptation

Résumé

Les contributions relatives des facteurs biotiques et abiotiques à l'adaptation locale restent un sujet de recherche activement étudié. Comprendre les processus d'adaptation locale dans les interactions hôtes-parasites peut aider à résoudre des problèmes urgents, telle que la manière dont les changements environnementaux modifient l'émergence de parasites, conduisant à l'extinction de l'hôte. Ma thèse vise à évaluer les bases génomiques et écologiques de l'adaptation des pucerons, et est divisée en quatre chapitres. En particulier, nous avons étudié la présence de patrons d'adaptation (locale) aux niveaux phénotypiques et génomiques en lien avec la colonisation récente du pommier cultivé (Malus domestica) par Dysaphis plantaginea en Europe. Dans le chapitre 1, nous avons étudié les gènes impliqués dans l'adaptation des pucerons à leur hôte à une échelle macroévolutive. Nous avons montré un taux d'évolution plus élevé dans une sous-famille de pucerons connue pour infester de nombreux hôtes, entraîné par l'expansion et la contraction des gènes qui ont des fonctions liées à l'adaptation des pucerons à leurs hôtes. Nous avons montré une faible synténie des gènes des récepteurs olfactifs (OR) et gustatifs (GR), évoluant en répétitions en tandem selon le modèle naissance-mort et sous sélection purifiante. Les éléments transposables (ET) n'ont joué aucun rôle dans l'évolution des gènes GR et OR. Cependant, nous avons trouvé une dynamique d'ET spécifique à chaque espèce, avec une activité des ET très récente chez les espèces de pucerons infestant les arbres fruitiers. Dans le chapitre 2, je me suis intéressé aux processus d'adaptation à une échelle microévolutive. De manière préliminaire, j'ai reconstitué l'histoire de la colonisation de D. plantaginea sur le pommier cultivé à l'aide de marqueurs microsatellites. Nous avons détecté cinq populations aux États-Unis, Maroc, Espagne de l'Est et de l'Ouest. Une faible différenciation génétique entre populations et une diversité génétique élevée est observée, sauf au Maroc et en Amérique du Nord, probablement en raison de récents événements de colonisation dans ces régions. Des simulations basées sur la coalescence a également indiqué de forts flux de gènes entre les populations. Dans le chapitre 3, j'ai utilisé des polymorphismes de nucléotidique unique (SNPs) pour étudier les bases génomiques de l'adaptation (locale) chez D. plantaginea et ses deux espèces sœurs, Dysaphis devecta et Dysaphis pyri. Les trois espèces forment des groupes génétiques distincts, et D. plantaginea se divise en quatre populations distinctes en Amérique du Nord, Israël, Maroc/Espagne et dans les pays européens. Nous présentons les résultats préliminaires des scans des génomes dans les six groupes génétiques, qui révèlent des SNP candidats en lien avec l'adaptation du puceron à son environnement, mais des investigations plus approfondies sont nécessaires. Dans le chapitre 4, j'étudie les bases écologiques de l'adaptation locale de D. plantaginea en utilisant une approche expérimentale sur le terrain. Nos résultats préliminaires suggèrent une maladaptation locale des populations de pucerons français et une adaptation globale des populations espagnoles. Une analyse plus approfondie est nécessaire pour clarifier ces patrons d'adaptation. Les résultats de ce doctorat apportent des informations pour mieux comprendre comment les conditions biotiques (hôte) et abiotiques peuvent façonner l'architecture génomique des insectes phytophages, conduisant à une adaptation (locale). Les résultats constituent des bases de données et des connaissances sans précédent pour les futurs programmes de lutte contre les ravageurs.

The relative contributions of biotic and abiotic factors to local adaptation still need to be studied. Understanding local adaptation processes in host-parasite interactions will also help to tackle pressing issues, such as how environmental changes alter the emergence of parasites, leading to host extinction. My Ph.D. project consisted of four main chapters to evaluate the genomic and ecological bases of adaptation in aphids. In particular, we investigated whether (local) adaptation occurred during the recent colonization of cultivated apple (Malus domestica) by Dysaphis plantaginea in Europe and what are the genomic bases associated with it. We investigated different scientific hypotheses at different evolutionary scales. In Chapter 1, we studied genes involved in aphid adaptation to their host at a macroevolutionary scale. We showed a higher evolutionary rate in an aphid subfamily known for its large host breath and including significant crop pests, driven by gene expansion and contraction with functions related to aphid adaptation to their hosts. We showed low synteny of olfactory receptors (OR) and gustatory receptors (GR) genes, evolving in tandem repeats following the birth-death model and under purifying selection. Transposable elements (TEs) did not have a role in the GR and OR gene evolution. However, we found species-specific TE dynamics, with major TEs burst in aphid infesting fruit trees. In Chapter 2, I used a microevolutionary lens and reconstructed the colonization history of D. plantaginea on the cultivated apple using microsatellite markers. We detected five populations in the US, Morocco, Western and Eastern Europe, and Spain. Populations showed weak genetic differentiation and high genetic diversity, except in Morocco and North America, likely due to recent colonization events there. Machine learning combined with coalescent-based simulations also indicated substantial gene flow among populations. In Chapter 3, I used single nucleotide polymorphisms (SNPs) to investigate genomic patterns of (local) adaptation in D. plantaginea and its two sister species, Dysaphis devecta and Dysaphis pyri. The three species formed distinct genetic groups, and D. plantaginea showed four distinct populations in North America, Israel, Morocco/Spain, and the rest of the European countries. I present preliminary results of genome scans in the six genetic groups detected before, which revealed candidate outlier SNPs for adaptation, but further investigations are needed. In Chapter 4, I study the ecological bases of D. plantaginea local adaptation using an experimental approach. Our preliminary results suggest local maladaptation of the French aphid population while global adaptation of the Spanish population. Further analysis is needed to clarify these patterns of adaptation. The results of this Ph.D. project will bring information to understand how abiotic and abiotic conditions can shape genomic architecture in phytophagous insects, leading to (local) adaptation. We also provide unprecedented databases and knowledge for future pest management programs.