Strigolactones perception and signal transduction in the moss Physcomitrium patens
Perception et transduction du signal strigolactones chez la mousse Physcomitrium patens
Résumé
Strigolactones (SL) make up a novel class of phytohormones that are found across the whole land plant lineage. In vascular plants, the main hormonal role of SL is the repression of shoot axillary branching. However, SL are also a major symbiotic signal, granting the plant increased access to the nutrients and water contained in the rhizosphere. These two functions of SL led to the hypothesis that these molecules have been instrumental at the time of land colonization by plants, approximately 450 million years ago. Studying SL biosynthesis and signaling in the bryophyte Physcomitrium patens (P. patens, a non-vascular plant), and comparing these processes with the available knowledge in vascular plants, enables to investigate the evolution of SL cellular pathways in land plants. As a matter of facts, SL biosynthesis and signaling pathways are quite extensively described in vascular plants. Notably, SL signaling starts in the cytosol where the SL molecule binds to the D14 receptor. D14 cleaves the SL and stays covalently linked to a part of the SL. Under this conformation, D14 can then interact with two partners in the nucleus: the MAX2 F-box protein and SMXL proteins. SMXL proteins act as repressors of the SL response, as their interaction with D14 and MAX2 will trigger their ubiquitination and subsequent proteasomal degradation. Most SL biosynthesis and signaling genes have homologs in P. patens genome, sometimes in different numbers. Nevertheless, only reverse genetics approaches can clearly establish these homologs function. Previous characterization of P. patens SL deficient mutant Ppccd8 revealed that SL biosynthesis is broadly conserved between mosses and vascular plants. Furthermore, SL play a similar role in the regulation of plant architecture in P. patens as demonstrated in vascular plants. On the other hand, results presented herein show that SL signaling is only partly conserved between P. patens and vascular plants, supporting the prior observation that the sole MAX2 homolog in P. patens is not needed for SL response. Indeed, only 2 out of the 13 P. patens D14 homologs (PpKAI2L genes) are involved in SL perception according to the characterization of Ppkai2l CRISPR knock-out mutants and to biochemistry analyses. Moreover, instead of D14, PpKAI2L proteins are closer to the KAI2 protein, which is not involved in SL perception in vascular plants. In addition, the phenotype of CRISPR knock-out mutants for the PpSMXL genes, together with genetic linkage analysis of PpSMXL with PpMAX2 and PpCCD8, show that none of the 4 PpSMXL proteins play a major role in SL response. However, the two PpSMXL homologs that are closer to the ancestral land plants SMXL seem to be important regulators of growth, which as per recent phylogenetic studies could be the ancestral role of the SMXL family. This effect on growth would actually be the main response to the ancestral KL (KAI2-ligand) signal, an endogenous signal different from SL. Transduction of the KL signal would hence be conserved across land plants and would be achieved in P. patens via some PpKAI2L proteins, together with the PpMAX2 and at least two PpSMXL proteins. To date, the identity of the KL molecule(s) remains under debate. As SL signaling is not conserved in P. patens, it appears that the known SL signaling pathway results from a vascular plants specific innovation. Likewise, SL response in P. patens would be the product of a convergent evolution. Therefore, the question as to how P. patens transduces the SL signal, downstream of perception by specific PpKAI2L proteins, remains open.
Les strigolactones (SL) sont une nouvelle classe de phytohormones, retrouvées chez toutes les plantes terrestres. Chez les plantes vasculaires, les SL ont un rôle hormonal prédominant dans la régulation de l’architecture aérienne, mais aussi une fonction de signal symbiotique, favorisant ainsi la captation d’eau et de nutriments du sol par les plantes. Ces deux fonctions ont conduit à l’hypothèse selon laquelle les SL ont pu être essentielles dans les processus de colonisation du milieu terrestre par les plantes il y a 450 millions d’années. L’étude de la biosynthèse et de la signalisation des SL chez la bryophyte Physcomitrium patens (P. patens, non-vasculaire), par comparaison avec ce qui est connu chez les plantes vasculaires, permet de questionner l’évolution des voies cellulaires associées aux SL chez les plantes terrestres. Chez les plantes vasculaires, les voies de biosynthèse et de perception des SL sont assez bien décrites. La voie de signalisation des SL commence par la perception de la molécule par le récepteur D14 dans le cytosol, qui la clive et reste associé à une partie de la SL. Ce complexe interagit dans le noyau avec deux partenaires : la protéine à boîte F MAX2, capable de recruter un complexe d’ubiquitination, et certaines protéines SMXL. Ces protéines agissent comme des répresseurs de la réponse aux SL et vont être ubiquitinées sous l’action du complexe recruté par MAX2, puis rapidement dégradées par le protéasome. Chez P. patens, la plupart des gènes de biosynthèse et de signalisation des SL sont retrouvés, parfois en nombres différents comparés aux plantes vasculaires. Seules des approches de génétique inverse permettent de définir précisément leur fonction. La précédente caractérisation du mutant de biosynthèse Ppccd8 chez P. patens a montré que les SL sont synthétisées via une voie similaire à celle des plantes vasculaires. En outre, la fonction des SL dans la régulation de l’architecture est conservée chez P. patens. Au contraire, en accord avec la découverte précédente que l’unique homologue de MAX2 chez P. patens n’est pas impliqué dans la signalisation des SL, les résultats ici présentés indiquent que la signalisation des SL n’est que partiellement conservée entre P. patens et les plantes vasculaires. En effet, seuls 2 homologues PpKAI2L de D14, sur les 13 possédés par P. patens, sont impliqués dans la perception des SL, d’après l’étude de mutants perte-de-fonction et les analyses de biochimie. Par ailleurs, les protéines PpKAI2L sont phylogénétiquement plus proches d’une autre protéine appelée KAI2 que de D14. Or KAI2 ne perçoit pas les SL chez les plantes vasculaires. De plus, la caractérisation des mutants perte-de-fonction Ppsmxl, obtenus par l’utilisation de la technologie CRISPR, et les analyses de liaison génétique avec PpMAX2 et PpCCD8 montrent que les quatre protéines PpSMXL ne jouent pas un rôle majeur dans la réponse aux SL. Cependant, les protéines PpSMXL les plus proches phylogénétiquement des SMXL ancestrales apparaissent comme des régulateurs importants de la croissance, ce qui pourrait constituer le rôle ancestral des protéines SMXL, en accord avec des études phylogénétiques récentes. Cette régulation de la croissance constituerait la réponse à un autre signal endogène, plus ancestral que les SL, le KL (ligand de KAI2). La transduction du signal KL serait conservée au moins chez les plantes terrestres et impliquerait chez P. patens certaines protéines PpKAI2L et les protéines PpMAX2 et PpSMXL. L’identité moléculaire du KL n’a pas encore été élucidée. N’étant pas conservée chez P. patens, la signalisation des SL résulte possiblement d’une innovation spécifique de la lignée des plantes vasculaires. Ainsi, la voie de réponse aux SL présente chez la mousse résulterait d’une évolution convergente vers la perception des SL. Il reste donc à élucider comment le signal SL est transduit chez P. patens, en aval de sa perception par certaines protéines PpKAI2L.
Origine : Version validée par le jury (STAR)