Evolution du système nerveux des chordés : étude chez l’urochordé Ciona intestinalis

Evolution of the chordate nervous system : Study on the urochordate Ciona intestinalis

• Auteur / Autrice : Heloïse Dufour
• Direction : Jean-François Brunet
• Type : Thèse de doctorat
• Discipline(s) : Neurosciences
• Date : Soutenance en 2007
• Etablissement(s) : Paris 6

Mots clés

Mots clés libres

Système nerveux desChordés

Evolution

Cione

Phox2

Regionalisation

Dévelopement

Rhombencéphale

Résumé

Le système nerveux autonome ou viscéral (SNV) contrôle nos fonctions digestives, respiratoires, et cardiovasculaires. Le facteur de transcription à homéodomaine Phox2b est spécifiquement exprimé par les neurones qui le composent et contrôle leur différenciation. Cette extrême spécificité fait de Phox2b un outil puissant pour l’étude de l’histoire évolutive du SNV. Dans ce but, j’ai étudié l’urochordé Ciona intestinalis, dont la vie de l’adulte sessile se résume à filtrer l’eau de mer pour respirer et se nourrir. Mon hypothèse était que son système nerveux devrait donc être en grande partie viscéral. En accord avec cette hypothèse, j’ai montré que la grande majorité des neurones du ganglion cérébral de la cione adulte exprime un code moléculaire (Phox2+, Tbx20+, ChAT+, Mnr2-) spécifique des motoneurones branchiaux et viscéraux des vertébrés et innervent des muscles contractant le sac branchial qui constitue la majeure partie de l’animal. L’homologie entre ces neurones et les neurones branchiomoteurs vertébrés est de plus confortée par leur origine développementale. Le ganglion dérive de la région du « cou » Hox1+/Phox2+, ce qui en fait un homologue probable du rhombencéphale des vertébrés où se différencient les neurones branchiomoteurs. Cette réassignation du cou à un statut de rhombencéphale (plutôt que de région isthmique, comme accepté précédemment) m’a amené à une révision substantielle du modèle tripartite du cerveau des chordés. Ces données montrent que la région du cou de la larve d’ascidie, homologue du rhombencéphale des vertébrés, donne naissance comme lui à des motoneurones branchiaux, ce qui place l’origine évolutive des nerfs crâniens avant celle des crâniates.

The visceral nervous system (VNS) controls our digestive, respiratory and cardio-vascular functions. The homeodomain transcription factor Phox2b is specifically expressed in the neurones that compose it and controls their differentiation. This extreme specificity makes Phox2b a powerful tool to investigate the VNS phylogenetic history. I focused on the urochordate Ciona intestinalis whose adult lives attached to a rock and filters water to breathe and feed. I hypothesized that, in the absence of any locomotion, their nervous system should be almost entirely visceral. It showed that indeed, the vast majority of the neurons of the adult cerebral ganglion expresses a molecular code (Phox2+, Tbx20+, ChAT+, Mnr2-) specific for vertebrates branchial and visceral motoneurons. I also showed that these neurons innervate muscles that are used to contract the branchial basket composing the greatest part of the animal. The homology between these neurons and vertebrates branchial motoneurons is further supported by their developmental origin. Indeed, I showed that the adult ganglion derives from the embryonic neck region and that this region expresses Phox2 and Hox1, and is thus homologous to the vertebrate hindbrain, where branchial motoneurons differentiate. This reassignement of the ascidian larval neck to a hindbrain status, as opposed to an isthmic region as previously accepted, led me to substantially revise the chordate tripartite brain model. These data show that the ascidian neck region, homologous to the vertebrate hindbrain, gives rise just like the latter to branchial motoneurons and pushes back the evolutionary origin of cranial nerves to before the emergence of craniates.